Bioluminiscencia I: Los fotóforos

Negrito (Etmopterus spinax). Foto: Rudolf Svensen.

La bioluminiscencia es la generación de luz visible de forma natural (aquí no hay pilas) por parte de un organismo vivo. En tierra tenemos el ejemplo de las maravillosas luciérnagas; en el mar, además de los dinoflagelados responsables del mar de ardora, la lista incluye diversas especies de medusas, cefalópodos, crustáceos y teleósteos... y por supuesto, tiburones, y además en un lugar destacado.
Al menos el 10% de todos los tiburones conocidos poseen órganos bioluminiscentes.

Todos ellos son especies de aguas profundas, habitantes de la zona de penumbra, adonde apenas llega un casi imperceptible resto de luz, o bien de la noche más cerrada. Tenemos, por un lado, a los justamente conocidos en inglés como lantern sharks, 'tiburones linterna', pertenecientes a la familia Etmopteridae, una de las más extensas, con unas 50 especies; y, por el otro, a unos cuantos miembros de la familia Dalatiidae, como los famosos tiburones cigarro (género Isistius). Ambas familias incluidas en el orden de los Squaliformes.

La luz se produce en unos diminutos órganos redondeados denominados fotóforos. Miden alrededor de 0,15 mm y se encuentran en el vientre, flancos y aletas del tiburón, en ocasiones formando amplias manchas oscuras o negras claramente perceptibles a simple vista. En un solo ejemplar puede haber hasta 500 000 fotóforos, más que en cualquier otro animal bioluminiscente conocido.

Etmopterus spinax. Las franjas oscuras del vientre, el costado encima de las aletas pélvicas y en el pedúnculo caudal están cubiertas de fotóforos. (Foto: Pedro Niny Duarte (c) ImagDOP.)

En los peces, únicos vertebrados bioluminiscentes, los fotóforos pueden contener bien fotocitos controlados directamente por el sistema nervioso (fotóforos intrínsecos), o bien bacterias simbióticas, donde el control de la luminosidad se realiza de forma indirecta, por ejemplo mediante oclusión mecánica (fotóforos extrínsecos).

Los fotóforos de los tiburones son intrínsecos, si bien su mecanismo de control es bastante más complejo que en los teleósteos: se trata de un sistema dual consistente en la acción combinada de hormonas y neurotransmisores (o neuromoduladores)¹, sistema que, pese a haber sido objeto de numerosos estudios a lo largo de estos últimos años, todavía esconde cuestiones sin resolver, lo cual da idea de su sofisticación. Buena parte de estas investigaciones se han basado en uno de los etmoptéridos más comunes, el negrito (Etmopterus spinax), de modo que no os extrañe que una y otra vez se le cite como ejemplo.

Estructura de un fotóforo. El fotóforo de un tiburón consiste básicamente en un conglomerado de fotocitos —células generadoras de luz²— envuelto en una capa de pigmento y rematado en una o dos lentes. En los etmoptéridos, el número de fotocitos por fotóforo oscila entre 5 y 16, mientras que al menos en ciertas especies de dalátidos, solo hay uno.

Un reciente trabajo³ ha revelado como esta aparente simplicidad esconde una estructura más compleja, con elementos cuya función todavía no acabamos de comprender. De él hemos tomado la reconstrucción del fotóforo de un negrito que aparece más abajo y que vamos a comentar.

 La figura A muestra el fotóforo al completo: sobre la capa de pigmento (PS) que envuelve los fotocitos, observamos un conglomerado de dos tipos de células (CT I y CT II) que culminan en un cristalino (L) —son el elemento de transición entre el cristalino y los fotocitos—. No se sabe muy bien cuál puede ser la función de estas células, aunque se cree que con toda probabilidad están de algún modo implicadas en el control de la emisión lumínica.

El cristalino, formado por una o dos células de gran tamaño —las más grandes del fotóforo— tiene forma convexa y está perfectamente diseñado para concentrar y enfocar la luz que se emite al exterior. La capa de pigmento está compuesta por dos tipos de células: células planas y alargadas que impiden el paso de la luz al exterior y a la dermis, y células ramificadas que, según parece, conformarían un mecanismo que funciona de forma parecida a un iris; es decir, con capacidad de estirarse o contraerse mecánicamente para cerrar o abrir el paso de la luz⁴, probablemente bajo el estímulo de las mismas hormonas que intervienen en el control lumínico.

Fuente: Marie Renward et al., Zoomorphology, 2014.

Si retiramos la capa pigmentaria (figura B), lo que nos encontramos es una capa reticulada (RL), recientemente descubierta, compuesta por células planas agrupadas formando una estructura poligonal que, según se sospecha, podría servir para modular y ajustar la luz al entorno físico actuando como un filtro o un reflector.

Finalmente, bajo la capa reticulada (figura C) se encuentran los fotocitos (Ph), los cuales, tal como se observa en la figura D, no están dispuestos de manera aleatoria, sino claramente orientados hacia el centro del fotóforo, bajo las lentes.

El funcionamiento de los fotóforos. Como decíamos al principio, los fotóforos están controlados por hormonas, que hacen que los melanóforos (células pigmentarias) cubran o descubran los fotocitos.
Se cree que, aun cuando los fotóforos están inactivos, los fotocitos mantienen un brillo permanente de poca intensidad gracias al flujo de bajos niveles de prolactina y melatonina. Para evitar emisiones de luz no deseadas, un potente neurotransmisor, el ácido gamma-aminobutírico (GABA, para los amigos), estimula la expansión del pigmento de los melanóforos que envuelven los fotocitos (flechas verdes en el primer diagrama de la figura B).

FIGURA A: Corte transversal de un fotóforo. Las flechas indican la acción de las diferentes sustancias implicadas en la fotogénesis: melatonina (MT) y prolactina (PRL), activadores; ácido gamma-aminobutírico (GABA) y alfa-MSH, inhibidores; óxido nítrico (NO), modulador. BS, seno sanguíneo; L, lente; P, melanóforo; PH, fotocito; PS, cubierta pigmentada.

FIGURA B: Etapas del funcionamiento de los fotóforos. (1) Inactivos; (2) Encendido; (3) Modulación; (4) Apagado. CT, tejido conectivo; E, epidermis; PL, capa pigmentada. (Fuente: Claes & Mallefet, Communicative & Integrative Biology, 2011.)

1) Encendido. En el encendido del fotóforo intervienen las dos hormonas citadas, la prolactina y la melatonina. La primera, segregada por la glándula pineal, activa una luz que dura varias horas, pero de encendido más lento; mientras que la segunda, producida por la glándula pituitaria, provoca una luz de encendido rápido —llega a su máxima intensidad al cabo de 20 minutos— pero de duración más corta, apenas una hora. Al mismo tiempo, ambas hormonas contrarrestan la acción del GABA provocando la retracción del pigmento que cubre un extremo de los fotocitos.

Se cree que el empleo de una u otra hormona está relacionado con diversos patrones de comportamiento. Así, la prolactina sería la responsable del sistema de camuflaje conocido como contrailuminación (esto es, difuminar la silueta del animal contra la luz que llega de la superficie); mientras que la melatonina tendría que ver con comportamientos o actividades de más corta duración: cortejo, caza, algún tipo de comunicación intraespecífica, etc., como veremos en el siguiente capítulo.

Muestra de piel de un Etmopterus spinax antes y después de la estimulación hormonal de los fotóforos, que, en la fotografía de la derecha, se encuentran a su máximo nivel de luminosidad. La flecha blanca señala un dentículo dérmico de referencia. La barra de escala representa 2 cm. (Fuente: Claes & Mallefet, Biology Letters, 2010).

Vista ventral de un negrito con todos los fotóforos "encendidos". (Foto: Jérôme Mallefet).

2) Modulación. La efectividad de este sistema bioluminiscente requiere un mecanismo de ajuste y sincronización rápido y preciso, uno de cuyos componentes principales es el óxido nítrico. Su función es regular la acción de las dos "hormonas del encendido": por un lado, acelera el efecto de la melatonina (el fotóforo tarda menos en alcanzar la máxima intensidad de brillo); por el otro, disminuye la amplitud de la luz generada por la acción de la prolactina.
Además del óxido nítrico, se ha demostrado que los fotóforos del negrito están inervados, es decir, contienen fibras nerviosas que alcanzan varios de sus componentes, como fotocitos, células pigmentarias, lentes. La función y alcance de estas fibras nerviosas está todavía por determinar⁵, aunque posiblemente están relacionados con la modulación y la sincronización, habida cuenta de que también conectan fotóforos entre si.

Fotóforos de un negrito (Etmopterus spinax). Las flechas blancas señalan las fibras nerviosas y la flecha amarilla una fibra nerviosa que conecta dos fotóforos. (Fuente: Claes et al., Journal of Experimental Biology, 2010.

3) Apagado. El "apagado" se realiza mediante la acción de la hormona alfa-MSH, que induce la dispersión del pigmento de los melanóforos que cubren los fotocitos. Es probable que en este proceso también intervenga el GABA.

En el próximo capítulo hablaremos de los usos que los tiburones dan a esta sorprendente capacidad de brillar en la oscuridad.

Claes y Mallefet consideran que este modo de control hormonal de los fotóforos tiene su origen en el mecanismo que determinados elasmobranquios de aguas someras utilizan para regular el funcionamiento de sus cromatóforos cuando deben variar su color para camuflarse con el entorno. En el momento que emprendieron la colonización de las aguas profundas los tiburones no tuvieron más que adaptar un sistema ya inventado y de efectividad contrastada⁶. Probablemente fueron los miembros de la familia Dalatiidae quienes primero adoptaron este sistema cuando se animaron a probar fortuna en la zona pelágica, una vez que la extinción masiva del Cretácico-Paleógeno (hace unos 65 millones de años) la había dejado limpia de depredadores; poco después los etmoptéridos se separaron y emprendieron su propio camino hacia aguas más profundas añadiendo pequeños retoques en el mecanismo para poder utilizarlo también como un sistema de señales⁷ que les permitiese enviar mensajes tanto a amigos como a enemigos, como veremos en el siguiente capítulo.

______________________
¹Julien M. Claes y Jérôme Mallefet (2011). Control of luminiscence from lantern shark (Etmopterus spinax) photophores. Communicative & Integrative Biology, 4:3. 251-253, doi: 10.4161/cib.4.3.14888.
²Abreviando un poco la cuestión,  la luz es la energía que se libera como consecuencia de una reacción química, la oxidación de una proteína llamada luciferina catalalizada por la enzima luciferasa.
³Véase Marine Renwart, Jérôme Delroisse, Julien M. Claes, Jérôme Mallefet (2014). Ultrastructural organization of lantern shark (Etmopterus spinax Linnaeus, 1758) photophores. Zoomorphology, doi: 10.1007/s00435-014-0230-y. 
⁴Al parecer, estas células presentan apéndices a modo de pseudópodos que se extienden en tres direcciones para bloquear el paso de la luz. Ibid.
⁵Julien M. Claes, Jenny Krönström, Susanne Holmgren, Jérôme Mallefet (2010). Nitric oxide in the control of luminiscence from lantern shark (Etmopterus spinax) photophores. Journal of Experimental Biology 213, 3005-3011, doi: 10.1242/jeb.040410.
⁶Julien M. Claes, Jérôme Mallefet (2010). The lantern shark's light switch: turning shallow water crypsis into midwater camouflage. Biology Letters, 6, 685-687, doi: 10.1098/rsbl.2010.0167. 
⁷Julien M. Claes, H. C. Ho & Jérôme Mallefet (2012). Control of luminiscence from pygmy shark (Squaliolus aliae) photophores. Journal of Experimental Biology, 215, 1691-1699, doi: 10.1242/jeb.066704.