Tiburones bioluminiscentes

Pudiendo alcanzar los 182 cm, la negra (Dalatias licha) es el vertebrado biolumniscente más grande del planeta. Fuente de la imagen: Mallefet et al. 2021¹.

Conforme la luz del sol se hunde y diluye en el océano, las profundidades se iluminan con millones de brotes y destellos de color emitidos por infinidad de criaturas de todo tipo: cnidarios, ctenóforos, crustáceos, cefalópodos, peces óseos y, naturalmente, tiburones. Algo más del 12% de todos los tiburones que conocemos poseen la capacidad de emitir luz (en los peces óseos este porcentaje es de alrededor del 5%), cuatro de los cuales están presentes en aguas de Galicia.

Hacia los 200 m de profundidad el brillo solar es tan exiguo que la fotosíntesis resulta imposible. La luz es apenas un vago pulso de radiación electromagnética que se va difuminando poco a poco hasta alcanzar el entorno de los 1000 m, donde la oscuridad es ya absoluta. Esta franja de océano, conocida como zona mesopelágica o zona de penumbra, alberga una de las mayores concentraciones de criaturas bioluminiscentes de la Tierra. 

Sin fotosíntesis no hay producción primaria, por lo que en este inmenso ecosistema el alimento no es precisamente abundante. Las criaturas que viven en él buscan su comida entre los restos orgánicos y los visitantes que ocasionalmente bajan de la superficie —auténticos turistas accidentales—, o bien optan por subir ellas mismas a por ella durante la noche, en ese impresionante desplazamiento masivo conocido como migración vertical diaria; o bien se ocultan entre las sombras en una tenaz espera para devorarse las unas a las otras a la menor oportunidad. 

En la perpetua penumbra del mar profundo la presión selectiva es brutal y la luz constituye un recurso evolutivo de primer orden, particularmente útil para cazar y no ser cazado.

La mielga de terciopelo (Zameus squamulosus) acaba de entrar en la selecta lista de los tiburones bioluminiscentes. De momento, es el único miembro de su familia que tiene esta característica. Arriba está posando de costado (un ejemplar bien muerto y "chuchumío"); la de abajo es una fotografía de su superficie ventral iluminada. Fuente de la imagen: Duchatelet et al., 2021².

¿Qué es la bioluminiscencia? Llamamos bioluminiscencia a la capacidad que poseen ciertos organismos para producir luz visible, como las luciérnagas en tierra firme o las masivas mareas de dinoflagelados (Noctiluca scintillans) que prenden el mar de ardora. Esta luz es el producto de una reacción bioquímica en la que un compuesto denominado luciferina reacciona con el oxígeno —se oxida— gracias a la acción catalizadora de una enzima luciferasa liberando energía en forma de luz. Luciferina y luciferasa (del latín Lucifer, 'portador de luz', en referencia al lucero del alba³) son términos genéricos que se aplican a un amplio número de compuestos que suelen variar de una especie a otra.

En los peces, únicos vertebrados bioluminiscentes del planeta, la luz se produce en unos orgánulos especializados llamados fotóforos que cubren diversas zonas de su cuerpo, como la superficie ventral, los flancos o las aletas. Los fotóforos de los tiburones son más pequeños que los de los peces óseos, aunque mucho más numerosos —los tiburones son posiblemente los organismos con mayor número de fotóforos—. Un negrito (Etmopterus spinax) de 52 cm de longitud puede llegar a tener hasta 440 000.

Izq. Piel con los fotóforos "apagados". Las manchas claras son los dentículos dérmicos. Dcha. Piel con los fotóforos "encendidos" (fuente: Claes et al., 2013).

El fotóforo típico es una microestructura redondeada que consiste básicamente en un grupo de células generadoras de luz llamadas fotocitos envueltas en una capa de pigmento y cubiertas por una o varias células que forman una lente o cristalino. Entre fotóforos y cristalino se extiende una multicapa de células con la estructura de un iris que se utiliza para el control de la emisión lumínica permitiendo el paso de un pigmento oscuro que bloquea la luz.

La actividad de los fotóforos está controlada por un complejo sistema hormonal del que todavía queda mucho por conocer. Una de las novedades más interesantes en este campo es el descubrimiento de fotorreceptores extraoculares en el negrito (E. spinax), lo que parece apoyar la idea de que esta especie es capaz de regular la emisión de luz de sus fotóforos a partir del conocimiento de la intensidad de su propio brillo⁴. Es sencillamente extraordinario.

Arriba. Izq. Detalle de la cabeza de un Etmopterus sculptus (fuente: Shark University). Dcha. Sección transversal simplificada del fotóforo de un etmoptérido típico: (c) tejido conectivo; (e) epidermis; (i) capa de células con la estructura de un iris; (l) células del cristalino; (p) fotocitos; (s) capa de pigmento (fuente: Duchatelet et al., 2020⁵). Abajo: Superficie ventral de un E. spinax (foto: Jérôme Mallefet).

Tiburones bioluminiscentes. Aunque el estudio de este fenómeno en los tiburones apenas tiene algo más de quince años de recorrido —los primeros trabajos, centrados en la que probablemente es la especie mejor estudiada, el citado negrito (E. spinax), datan de 2005—, hasta la fecha ya se han descubierto un total de 63 especies bioluminiscentes, más del doble, en proporción, que de peces óseos.

Todas estas especies pertenecen a tres familias del orden Squaliformes. En orden inverso de importancia: Somniosidae (una especie del género Zameus), Dalatiidae (once especies de los géneros Dalatias, Isistius, Mollisquama, Euprotomicroides, Squaliolus, Euprotomicrus y Heteroscymnoides) y, fundamentalmente, Etmopteridae, los justamente conocidos en inglés como lantern sharks, 'tiburones linterna' (52 especies de los géneros Trigonognathus, Aculeola, Centroscyllium y Etmopterus). El hecho de que sean especies de profundidad parece apuntar a que la adquisición de la bioluminiscencia ha ido de algún modo asociada a la conquista de las aguas profundas, emprendida por estas tres familias hacia finales del Cretácico —hace unos 65 millones de años—, una vez que la extinción masiva que cierra este periodo dejó el medio pelágico limpio de depredadores, allanando el camino para la llegada de nuevos colonizadores.

Cladograma con las tres familias de Squaliformes bioluminiscentes: Dalatiidae (D), Somniosidae (S) y Etmopteridae (E). En azul se señala la bioluminiscencia observada en vivo; en gris la inferida por la presencia de fotóforos en la piel. En rojo se muestran los diversos patrones distintivos que adoptan las bandas laterales de fotóforos de algunos etmoptéridos. A la derecha, composición fotográfica con las superficies dorsales y ventrales de diversas especies (obsérvese el fluido bioluminiscente de E. zantedeschia). Fuente: Duchatelet, Claes et al., 2021.

Para qué sirve la bioluminiscencia. Aunque se trata de un tema extraordinariamente difícil de estudiar, dada la naturaleza esquiva de estos animales y el inabarcable (¡e inaccesible!) ecosistema en el que se mueven, los trabajos de diversa naturaleza que se han llevado a cabo en estos últimos años han permitido determinar que la bioluminiscencia cumple las siguientes funciones:

     I. Camuflaje. Esta parece ser la función principal de los fotóforos. Aunque pueda parecer paradójico, en la penumbra del fondo la luz resulta muy útil para ocultarse tanto de las presas como de depredadores, para poder cazar sin ser cazado. Vista desde abajo, la silueta del tiburón se difumina y desaparece contra el tenue resplandor solar proveniente de la superficie; el animal se vuelve invisible. Este sistema de camuflaje activo se conoce como contrailuminación, y es el motivo de que los fotóforos se concentren particularmente en la superficie ventral y produzcan esa extraordinaria luz azulada o azul verdosa, similar a la que se encuentra en los ambientes oceánicos y costeros

     II. Comunicación. Si en las primeras etapas de la conquista del mar profundo la función primordial de los fotóforos era el camuflaje, la evolución ha ido modificando los patrones y estructuras bioluminiscentes de ciertas especies para convertirlos en un importante sistema de comunicación inter e intraespecífica.
     En los somniósidos, los dalátidos y los etmoptéridos basales —es decir, simplificando, en las especies más primitivas—, el patrón bioluminiscente suele ser muy básico: consiste en un gradiente de concentración de fotóforos en el dorso, flancos y superficie ventral. En cambio, en los etmoptéridos más avanzados nos encontramos con franjas de fotóforos bien perfiladas y ubicadas no solo en el vientre, sino también en los flancos, aletas, cola o alrededor de los ojos, habiéndose comprobado, además, que ciertas bandas laterales de fotóforos adoptan formas distintivas que los tiburones saben reconocer para identificar a miembros de su especie. Igualmente, los fotóforos de estos tiburones son también más grandes y complejos. Estaríamos, por lo tanto, ante un ejemplo de exaptación que explicaría el incremento de la tasa de especiación en este grupo⁶.

Abajo: Negrito (Etmopterus spinax). Las franjas oscuras en flancos, aletas y superficie ventral son bandas de fotóforos. Foto de Andy Murch (editada), Sharks and Rays. Arriba: E. spinax con el sistema de bioiluminación "encendido". En sendos círculos se destacan las bandas de fotóforos asociadas a cada espina dorsal y, superpuesta en el centro, una fotografía donde se aprecia la espina y la mancha de fotóforos (SAPs, spine-associated photophores) sobre el dorso de la aleta dorsal. Fuente de estas imágenes: Claes et al., 2013⁷.

     III. Apareamiento. Los fotóforos de la zona ventral cubren los pterigópodos o penes de los machos y se disponen alrededor de la cloaca y las aletas de las hembras, lo cual puede resultar sumamente útil para que tanto ellos como ellas sepan reconocerse en medio de la noche oscura, cuando, «con ansias, en amores inflamados», en palabras de Juan de la Cruz, los unos van al encuentro de las otras (o viceversa), y puedan aparearse con más solvencia y seguridad. Recordemos que durante la cópula el macho sujeta y se fija a la hembra mordiéndole una de sus aletas pectorales. Mejor con un poquito de luz.

     IV. Aposematismo. El aposematismo es un mecanismo biológico mediante el cual un animal advierte a sus potenciales depredadores de que no es buena idea hacer eso que están pensando hacer porque pueden hacerse daño. El color brillante de algunas ranas venenosas o el sonido de las serpientes de cascabel son ejemplos de ello. Los etmoptéridos poseen dos fuertes espinas defensivas en cada una de las aletas dorsales que, al menos en algunas especies, están bien iluminadas por bandas de fotóforos situadas muy cerquita, sobre la superficie de la aleta dorsal correspondiente. Esto las convierte en algo así como espadas láser que brillan en la oscuridad, para que los depredadores se lo piensen dos veces.

     V. Distracción. En este punto debemos hablar de un sorprendente trío de pequeños dalátidos que almacenan un fluido bioluminiscente en pequeños sacos internos situados bajo la piel de la región anal, en el caso del tiburón de cola clara (Euprotomicroides zantedeschia), o bien en los flancos, a la altura de las pectorales, en el de las mielgas suaves del género Mollisquama (M. parini y M. mississippiensis), con toda justificia conocidas en inglés como pocket sharks, 'tiburones con bolsillos'. Se cree que, a la manera de los pulpos, estos tiburones expulsan este fluido para crear una nube bioluminiscente que puede confundir a sus depredadores.
     Algunos investigadores han sugerido que los fotóforos de las aletas caudales de los etmoptéridos y de otras especies como la negra, la mielga de terciopelo, el Squaliolus aliae o el Trigonognathus kabeyai (estos dos últimos sin nombre común castellano) podrían servir como un señuelo móvil que despistaría a los depredadores.

1. Mollisquama mississippiensis. Sobre la aleta pectoral se aprecia, en tonos azules, la pequeña abertura del saco de fluido. Fuente: Grace et al., 2015⁸. 2. Tiburón de cola clara (Euprotomicroides zantedeschia). 3. Fluido bioluminiscente expulsado a través de la cloaca del Euprotomicroides (foto: Plik Sciagnieto). 4. Representación artística del momento en el que una mielga suave elude el ataque de un tiburón duende (Mitsukurina owstoni)  mediante la expulsión de una nube luminiscente (ilustración de J. M. Claes et al., 2020⁹).

Todavía es mucho lo que queda por saber sobre la bioluminiscencia en los tiburones. Cada nuevo trabajo trae consigo una hipótesis apasionante o un dato sorprendente que aumentan todavía más nuestra admiración por estas extraordinarias criaturas.

¡Cómo no nos van a gustar los tiburones!

______________________________

¹Jérôme Mallefet, Darren W. Stevens & Laurent Duchatelet (2021). Bioluminiscence of the Largest Luminous Vertebrate, the Kitefin Shark, Dalatias licha: First Insights and Comparative Aspects. Frontiers in Marine Science, 8:633582. doi: 10.3389/fmars.2021.633582

²Laurent Duchatelet, Raphaël Marion & Jérôme Mallefet (2021). A Third Luminous Shark Family: Confirmation of Luminescence Ability for Zameus squamulosus (Squaliformes; Somniosidae). Photochemistry and Photobiology, 97(4): 739-744. https://doi.org/10.1111/php.13393

³Aunque estos nombrecitos parece que da como cosa leerlos, imbuidos como estamos de la aburrida y cursi mitología judeocristiana en cualquiera de sus versiones, amplificada por la imaginería de Hollywood, solemos olvidar que Lucifer (palabra compuesta de las voces lux 'luz' y fero, ferre 'llevar, portar') es el nombre poético que los romanos habían puesto al lucero del alba o estrella de la mañana, que a menudo se representaba personificado en una figura masculina que sostenía una antorcha. Lucifer es el equivalente latino del dios griego Fósforo (Phosphoros), hermano de Héspero, la estrella de la tarde, para algunos autores clásicos padre de las Hespérides. Nada que ver, pues, con ese tiparraco con cuernos, ojos de fuego, barba bien recortada y cola con punta de flecha que lleva una capa y un tridente y está todo pintado de rojo.

⁴Este dato, así como una buena parte de los que he tomado para la redacción de este artículo proceden de Laurent Duchatelet, Julien M. Claes, Jérôme Delroisse, Patrick Flammang & Jérôme Mallefet (2021). Glow on Sharks: State of the Art on Bioluminiscence Research. Oceans, 2: 822-842. https://doi.org/10.3390/oceans2040047

⁵Laurent Duchatelet, Victoria C. Morris, Taketeru Tomita, Jacques Mahillon, Keiichi Sato, Catherine Behets & Jérôme Mallefet (2020). The megamoutyh shark, Megachasma pelagios, is not a luminous species. PloS ONE, 15(11): e0242196. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0242196

⁶Una exaptación es un cambio en la función originaria de determinado rasgo o caracter anatómico de un organismo ocurrido a lo largo de la evolución. Los fotóforos pasaron de servir exclusivamete para el camuflaje para convertirse en un sistema de comunicación. Un ejemplo típico de exaptación es la vejiga natatoria de los peces óseos, que en la actualidad sirve exclusivamente para el control de la flotación y que sin embargo deriva directamente de los pulmones de los peces pulmonados ancestrales.
La tasa de especiación es un valor que indica el número de especies a que ha dado lugar una población determinada a lo largo de un intervalo de tiempo.

⁷Julien M. Claes, Mason N. Dean, Dan-Eric Nilsson, Nathan S. Hart, Jérôme Mallefet (2013). A deepwater fish with 'lightsabers': Dorsal spine-associated luminiscence in a counterilluminating lanternshark. Scientific Reports, 3: 1308, doi: 10.1308/srep01308.

⁸Mark A. Grace, Michael H. Doosey, Henry L. Bart & Gavin J. P. Naylor (2015). First record of Mollisquama sp. (Chondrichthyes: Squaliformes: Dalatiidae) from the Gulf of Mexico, with a morphological comparison to the holotype description of Mollisquama parini Dolganov. Zootaxa, 3948 (3): 587-600. Doi: 10.11646/zootaxa.3948.3.10

⁹Julien M. Claes, Jérôme Delroisse, Mark A. Grace, Michael H. Doosey, Laurent Duchatelet & Jérôme Mallefet (2020). Histological evidence for secretory bioluminiscence from pectoral pockets of the American Pocket Shark (Mollisquama mississippiensis). Scientific Reports, 10:18762. https://doi.org/10.1038/s41598-020-75656-8