Reproducción III: La anatomía reproductiva

Hembra grávida de mielga (Squalus acanthias). Foto de Fredrik Myhre.

En el post anterior de esta serie dedicada a la reproducción hablamos del cortejo y el apareamiento de los tiburones. Hoy vamos a explicar qué es lo que ocurre a nivel interno. Para lo cual debemos tocar cuestiones anatómicas, aunque sea de forma somera.

En los tiburones el dimorfismo sexual es evidente. Los machos se distinguen fácilmente de las hembras por el par de órganos copuladores situados en la zona pelviana: los pterigópodos o penes, unas estructuras tubulares formadas mediante la modificación de los bordes internos de las aletas pélvicas¹. Son los penes más antiguos de todos los vertebrados.

Pterigópodos de un cailón macho adulto (Lamna nasus). Foto Toño Maño.

En cambio, las aletas pélvicas de las hembras son, digamos, "normales" (faltaría más):

Detalle pélvicas de una hembra adulta de cailón (Lamna nasus). Foto: Toño Maño.

Los pterigópodos contienen tejido eréctil capaz de agrandarse y endurecerse por la acumulación de sangre; en los individuos adultos los cartílagos de su estructura interna pueden estar calcificados (de hecho, su consistencia y, por supuesto, el tamaño son elementos que se tienen en cuenta para determinar el grado de madurez sexual del macho², si bien esto no siempre funciona de forma matemática para todas las especies, por eso el método más fiable es el análisis hormonal de una muestra de sangre).
Normalmente los pterigópodos están orientados hacia la cola. En el momento de la cópula uno de ellos gira hacia adelante mediante la acción de unos músculos conectados a las aletas pélvicas para introducirse en la cloaca de la hembra. Uno o los dos a la vez.

Adaptado de Parker & Parker (3).

1. El aparato reproductor masculino. Los testículos de los tiburones adultos son cilíndricos y alargados, y se encuentran en la parte anterior de la cavidad corporal (en los inmaduros son apenas una masa blanquecina poco definida). Se encargan de la producción no sólo de espermatozoides, sino también de las hormonas que se ocupan del control de diversos procesos corporales (entre ellos el desarrollo de los pterigópodos) así como del ciclo reproductor de cada individuo.
Los espermatozoides se trasladan hacia el epidídimo a través de los conductos eferentes, y de ahí pasan a los conductos deferentes o conductos de Wolf, donde se almacenan y, en muchos casos, se "empaquetan", mediante una sustancia gelatinosa, en unas masas redondeadas denominadas espermatóforos, cuya función posiblemente es la de protegerlos y evitar pérdidas durante la cópula.
En su tramo final, los conductos deferentes se ensanchan formando una vesícula seminal, la cual, a su vez, termina en un saco espermático.
Los dos sacos espermáticos se unen finalmente dando lugar a la papila urogenital, que se abre a la cloaca.
Los canales o surcos de los pterigópodos están conectados con los sifones, dos sacos planos de paredes musculares ubicados bajo la piel de las aletas pelvianas. Ambos están comunicados con el exterior, de tal modo que cuando el pterigópodo gira hacia adelante se llenan de agua de mar, como si se accionase la palanca de una bomba. Se cree que también pueden segregar algún tipo de sustancia lubricante.
Llegado el momento de la eyaculación, los espermatóforos descienden hacia la cloaca y los sifones se contraen produciendo un chorro de agua que los arrastra a través del canal de los pterigópodos hacia el interior del sistema genital de la hembra.

2. El aparato reproductor femenino es menos espectacular que el de los machos (en el sentido de que se ve menos), pero resulta infinitamente más interesante.

Adaptado de Parker & Parker³.

Los dos ovarios están situados a cada lado del esófago. Al igual que los testículos en los machos, forman parte del sistema hormonal del individuo al producir hormonas que controlan diferentes aspectos de su ciclo y comportamiento reproductor así como del propio desarrollo corporal (las hembras, por ejemplo, suelen ser más grandes que los machos y tienen la piel más gruesa para evitar heridas serias durante el apareamiento). En las hembras inmaduras son pequeños y lisos, mientras que en las adultas son largos y granulados. En algunas especies los dos son funcionales, en otras sólo uno, generalmente el derecho.
En determinado momento del ciclo reproductor, los óvulos producidos por los ovarios se recogen en el ostium, del que parten dos oviductos. Cada uno de ellos se ensancha inmediatamente dando lugar a la glándula nidamentaria, que es donde se forman las cubiertas protectoras de los huevos y donde suele producirse la fecundación, aunque ésta también puede tener lugar en otras zonas del oviducto.
La fecundación no siempre se produce inmediatamente después del apareamiento. En al menos algunas especies puede retrasarse meses e incluso más de un año (45 meses es el récord hasta ahora⁴). De modo que durante todo este tiempo los espermatozoides son cuidadosamente almacenados en la glándula nidamentaria hasta que la hembra está preparada. Se sabe, por ejemplo, que las tintoreras (Prionace glauca) que se aparean en el Atlántico occidental pueden guardar los espermatozoides hasta que alcanzan la madurez durante la travesía hacia este lado del océano.
Cada oviducto se ensancha para dar lugar a un útero. Y los dos úteros se unen en la cavidad de la vagina, que se abre a la cloaca.

Detalle pélvicas y cloaca de una tintorera (Prionace glauca). Foto: Toño Maño.

3. Partenogénesis. Con este nombre se designa una forma de reproducción en la que no existe intervención del macho, no hay fecundación de ningún tipo: el óvulo sin fecundar comienza su segmentación para dar lugar a un embrión genéticamente similar a su madre. Recientemente [actualizamos a 10-V-2016] se ha observado que de 9 crías partenogénicas de una pintarroja colilarga de manchas blancas (Chiloscyllium plagiosum) una poseía pterigópodos, era un macho. Este estudio documenta por primera vez en un vertebrado la existencia de partenogénesis de segunda generación: una hembra partenogénica es capaz de reproducirse asexualmente produciendo fetos viables.⁵
La existencia de partenogénesis en los tiburones es un hecho que se conoce desde hace pocos años. Se sabía de su existencia en crustáceos, insectos, anfibios y reptiles... En 2001 en un acuario de Nebraska, una hembra de lanetón (Sphyrna tiburo) sorprendió a los científicos al dar a luz a una cría sin haber tenido contacto con ningún macho al menos durante los tres años anteriores, lo cual alejaba, si es que no anulaba por completo, la posibilidad de que hubiese espermatozoides almacenados en su glándula nidamentaria. Los análisis genéticos del recién nacido demostraron la ausencia de ADN alguno procedente de ningún macho⁶.
Se ha especulado mucho sobre los elementos que desencadenan este proceso (factores ambientales, escasez o ausencia de machos debido a la sobrepesca, etc.), pero en lo que todos coinciden es en señalar que, aun siendo un mal menor si no hay machos disponibles, la uniformidad genética que este proceso trae consigo pone en peligro la supervivencia de la especie.

4. Las estrategias reproductivas de los tiburones. Una vez producida la fecundación se inicia el periodo de gestación, que puede durar unos meses o unos años (no nos cansamos de repetir que uno de los dramas de los tiburones es que su ritmo reproductivo es muy lento).
Llegado a este punto, los tiburones han desarrollado tres estrategias reproductivas para traer al mundo a sus retoños: oviparismo, viviparismo aplacentario (u ovoviviparismo) y viviparismo placentario.

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¹Tres imágenes en las que podéis apreciar la estructura interna de un pterigópodo. La primera, la de peor calidad, fue tomada en el University Museum of Zoology de Cambridge (Reino Unido). Las dos siguientes, mucho mejores, son de Gonzalo Mucientes.

Foto: Toño Maño

Foto: Gonzalo Mucientes

Foto: Gonzalo Mucientes

²Así, por ejemplo, los pterigópodos de un inmaduro en fase juvenil son pequeños y blandos, no llegan hasta el borde posterior de las aletas pelvianas y no se aprecia su estructura interna. En los subadultos sí llegan hasta el borde posterior de las pelvianas y puede apreciarse su estructura interna, si bien siguen siendo blandos y no apenas hay calcificación de los cartílagos. En los adultos, son duros y rígidos, y sobrepasan con creces el borde posterior de las aletas pelvianas.
En las hembras la cosa es obviamente más complicada: hay que tomar una muestra de sangre o analizar sus órganos internos
³Parker, Steve and Jane. The Encyclopedia of Sharks. Willowdale, Ontario: Firefly Books, 1999, pp. 167, 168.
⁴[ACTUALIZACIÓN A 9-I-2015] Este dato, que acabamos de conocer, corresponde a una pintarroja colilarga de bambú (Chiloscyllium punctatum) del Steinhart Aquarium, que puso huevos fértiles sin haber tenido contacto con ningún macho al menos durante 45 meses. El análisis genético del tejido de la cría descartó por completo la posibilidad de la partenogénesis. Véase M. a. Bernal, N. L. Sinai, C. Rocha, M. R. Gaither, F. Dunder, L. A. Roch (2014). "Long-term sperm storage in the brownbanded bamboo shark Chiloscyllium punctatum". Journal of Fish Biology, diciembre, DOI: 10.1111/jfb.12606.
⁵N. Straube, K. P. Lampert, M. F. Geiger, J. D. Weiss & J. K. Kirchhauser (2016). "First record of second-generation facultative parthenogenesis in a vertebrate species, the whitespotted bamboo shark Chiloscyllium plagiosum". Journal of Fish Biology, vol. 88, 2, 668-675, doi:10.1111/jfb.12862.
⁶Ver noticia en BBC News.
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Reproducción II: Cortejo y apareamiento

Pintarrojas (Scyliorhinus canicula). Foto: Alan Hill.

De las más de 500 especies de tiburones descritas hasta hoy apenas se ha podido observar el cortejo y apareamiento de alrededor de una veintena, algunas en su entorno natural, otras en acuarios. Evidentemente esto nos obliga a generalizar. Con tan exigua base, el relato debe construirse incorporando hipótesis y observaciones de diversos patrones de comportamiento que con cierto grado de probabilidad podrían formar parte de algún ritual relacionado con la reproducción. Malcolm Francis, un científico neozelandés, tuvo la oportunidad de ver en la Isla Sur (Nueva Zelanda) como un tiburón blanco (Carcharodon carcharias) mordía a otro mientras nadaban; al cabo de un rato se quedaron inmóviles, uno debajo del otro; luego se giraron hasta colocarse vientre con vientre... y ya no pudo ver más (1). ¿Pudo tratarse de un cortejo? ¿De un ritual previo al apareamiento? Nadie podría afirmarlo con seguridad. 

1. Machos y hembras se reúnen. Muchos tiburones adultos viven en solitario o agrupados en cardúmenes con segregación sexual, es decir, los machos van por un lado y las hembras por otro. Por eso la época de reproducción suele iniciarse con un viaje, una migración hacia los lugares más adecuados para el ansiado encuentro: las zonas de apareamiento o mating grounds. La frecuencia de estos viajes parece depender del sexo y del ciclo reproductivo de cada especie, si es anual, bianual.

Los diversos estudios de marcado emprendidos durante los últimos años están sacando a la luz datos verdaderamente interesantes, como por ejemplo la regularidad de estas migraciones y la fidelidad hacia un mismo lugar. Un trabajo de Pratt y Carrier (2) llevado a cabo en las Dry Tortugas (Florida) comprobó que las hembras de gata nodriza (Ginglymostoma cirratum), de ciclo bianual, acudían cada dos años a la zona, mientras que los machos lo hacían todos los años. También descubrieron que la poliandria (una hembra puede aparearse con varios machos) y la poliginia (viceversa, un macho con varias hembras) son prácticas habituales —los análisis genéticos han corroborado que una madre puede dar a luz crías de distintos padres—.
Una vez llegados al lugar de encuentro, parece que los machos de al menos algunas especies se dedican a comer hasta hartarse. Todo el ceremonial del cortejo y, muy particularmente, del apareamiento, son extraordinariamente exigentes a nivel físico y requieren un enorme gasto de energía. Los protagonistas quedan exhaustos, sin apenas reservas energéticas en su hígado, y tardan varios días en recuperarse. Además, el instinto depredador queda anulado por motivos obvios: entre tanto juego de persecuciones y mordiscos es importante evitar caer en la tentación de confundir a tu pareja como una bandeja de sushi.
Un estudio reciente (3) acaba de descubrir que las ampollas de Lorenzini de los machos de pintarroja (Scyliorhinus canicula) son más largas y cuentan con un mayor número de células sensoriales dispuestas sobre una superficie también mayor. Esto podría servir para aumentar su capacidad para detectar a las hembras. Quién sabe si este dimorfismo sexual no está también presente en otras especies de tiburones.

2. El cortejo. Para el macho, el objetivo del cortejo es ganarse el favor de una

Peregrinos en Cape Cod.
Foto: Wayne Davis

hembra y obtener su consentimiento para la cópula. Sabe que sin su cooperación todo intento resultará infructuoso (las hembras de algunas especies llegan incluso a permanecer en aguas someras, firmemente aposentadas sobre la arena, hasta haber elegido a su candidato, porque de este modo las hordas de machos lo tendrán más difícil para voltearla y poner su cloaca a tiro de pterigópodo; saben que en aguas profundas su resistencia será fácilmente doblegada). Por su parte, para la hembra el objetivo del cortejo es seleccionar, de entre todo el amplio abanico de insistentes ofertas, el macho más fuerte, sano y hermosote, es decir, el que demuestra tener una carga genética de mayor calidad y digna, por tanto, de perpetuarse a través de la prole que ella va a engendrar. Pero veamos en qué consiste este cortejo, porque es cualquier cosa menos sutil, cariñoso y romántico, hasta el punto de que hay gente que cuestiona que a "eso" pueda llamársele así, "cortejo". En mi opinión no deberíamos observar la naturaleza desde una óptica tan antropocéntrica.

Sea como fuere, la ley de la segregación sexual ha quedado en suspenso, así como el instinto depredador. Llegado el momento, las hembras receptivas liberan a través de su cloaca una suerte de mensajes químicos —las feromonas— para hacer saber a los machos que están sexualmente dispuestas para cuando gusten. Seguramente esto explica por qué vemos en determinadas zonas a grupos de peregrinos (Cetorhinus maximus) nadando en formación detrás de una hembra, morro con cola, describiendo un círculo (4). Algo parecido ocurre con otras especies.
Ni que decir tiene que los machos captan enseguida el mensaje. Y lo que se desencadena a continuación es, en muchos de los casos conocidos, una auténtica locura que puede durar horas o incluso días. Se ha observado como decenas de machos de tiburón coralino (Carcharhinus perezi) o de tiburón coralino de puntas blancas (Triaenodon obesus) perseguían frenéticamente a una hembra, acosándola, acorralándola, mordisqueándola en las aletas, en la cabeza... empujándose unos a otros para ganar una posición ventajosa, hasta quedar un único candidato.

Un par de machos de Triaenodon obesus disputándose a una hembra. Los demás buscan también su hueco para hincar el diente y lo que puedan.

Es evidente que son las hembras quienes se llevan la peor parte. Los machos más enardecidos y encalabrinados les causan heridas en las aletas y el dorso que a veces son bastante profundas y dolorosas, si bien por lo general apenas tardan unas pocas semanas en curarse. Como medida de protección la piel de las hembras es más dura y gruesa que la de los machos, hasta el triple en algunas especies.
Se cree que estos "mordiscos amorosos" —así se llaman, aunque a algunos les parezca una ironía— aumentan la excitación de la hembra y terminan de convencerla sobre los méritos de sus pretendientes.

Mordiscos amorosos en el cuerpo de una tintorera (Prionace glauca). Foto: Gonzalo Mucientes.

3. El apareamiento. Sin duda la parte más difícil y complicada de todo el proceso. Recordemos que en los tiburones la fecundación es interna, lo que implica que el macho tiene que introducir uno de sus pterigópodos o penes a través de la cloaca de la hembra, previamente inmovilizada, para inyectar su esperma y fertilizar los óvulos almacenados en su oviducto. El problema es que todo ello ha de hacerse sin contar con un mínimo punto de apoyo, como un colchón o un prado de mullida hierba, y sobre todo ¡sin manos!
¿Cómo se consigue eso? Pues mordiendo. Así:

Jaquetones de puntas negras (Carcharhinus melanopterus).

Una vez aceptada su proposición, el macho afortunado sujeta a la hembra agarrando una de sus aletas pectorales con la boca (y los dientes) —en ocasiones, por la parte posterior de la cabeza— para luego pegarse firmemente a ella. Entonces uno de los pterigópodos se endereza y gira hacia delante.
En los tiburones pequeños como la pintarroja (Scyliorhinus canicula), de cuerpos más flexibles, el macho rodea con el suyo el cuerpo de la hembra hasta acertar con la conexión, como se muestra en la foto que encabeza este artículo.
En las especies más grandes y rígidas el macho hace girar a la hembra hasta que sus superficies ventrales quedan pegadas. Es entonces cuando se inicia la cópula. Normalmente sólo se utiliza un pterigópodo, si bien se conocen casos de una cópula con los dos a la vez, como el de una pareja de cazones (Galeorhinus galeus) capturada en aguas británicas en plena faena.

Para evitar una separación no deseada, una vez dentro, el extremo del pterigópodo se abre como un paraguas y con una especie de varillas de cartílago se ancla en las paredes de la cavidad de la hembra.

La cópula puede durar hasta 30 minutos. Durante este tiempo algunas especies continúan nadando lentamente, como los tiburones limón (Negaprion brevirostris); otras se van hundiendo cabeza abajo hasta chocar contra el fondo, a veces causándose heridas al rozar con las rocas o con el coral del fondo.

Tiburones coralinos de puntas blancas (Triaenodon obesus). Foto de Javier Garay realizada en Cocos.

La hembra muestra en todo momento una actitud pasiva mientras el macho la mantiene sujeta y se mueve rítmicamente hasta alcanzar el desenlace: los espermatóforos entran a presión en la cavidad reproductora de la hembra gracias a la acción de los sifones, dos sacos planos situados bajo la piel de las aletas pelvianas que actúan como una pera: cuando el pterigópodo gira se llenan de agua de mar, y en la eyaculación se contraen generando un chorro de agua que arrastra los espermatóforos hacia el exterior.

Cuando todo ha terminado, cada tiburón se va por su lado sin mayores problemas, y desde luego sin cariñitos, actitud que para muchos demuestra la inteligencia superior de estos animales. Ambos están exhaustos y se ve que han adelgazado. Ella se lleva un montón de heridas y arañazos, él lleva los pterigópodos hinchados y ensangrentados.

Así puede terminar una hembra tras el apareamiento.

En el próximo capítulo nos ocuparemos del aparato reproductor de los tiburones, explicaremos la función de sus componentes principales y trataremos con más detalle el tema de la fecundación.

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(1) A. Peter Klimley. The Secret Life of Sharks. New York: Simon & Schuster, 2003, pp. 197-198.
(2) Pratt, Harold L. Jr & Jeffrey C. Carrier. "A Review of Elasmobranch Reproductive Behavior with a Case Study on the Nurse Shark, Ginglymotoma cirratum". Environmental Biology of Fishes, February 2001, Vol. 60, Issue 1-3, pp. 157-188.
(3) Crooks, Neil & Colin P. Waring. "A study into the sexual dimorphisms of the Ampullae of Lorenzini in the lesser-spotted catshark, Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758)". Environmental Biology of Fishes, May 2013, Vol 96, Issue 5, pp. 585-590.
(4) Véase Peregrino (Cetorhinus maximus) - Segunda parte.