Tiburones bioluminiscentes

Pudiendo alcanzar los 182 cm, la negra (Dalatias licha) es el vertebrado biolumniscente más grande del planeta. Fuente de la imagen: Mallefet et al. 2021¹.

Conforme la luz del sol se hunde y diluye en el océano, las profundidades se iluminan con millones de brotes y destellos de color emitidos por infinidad de criaturas de todo tipo: cnidarios, ctenóforos, crustáceos, cefalópodos, peces óseos y, naturalmente, tiburones. Algo más del 12% de todos los tiburones que conocemos poseen la capacidad de emitir luz (en los peces óseos este porcentaje es de alrededor del 5%), cuatro de los cuales están presentes en aguas de Galicia.

Primer registro de negrito (Etmpoterus spinax) con leucismo.

Comparación entre la coloración natural de un negrito con la del ejemplar con leucismo (vistas lateral (a) y dorsal (b)), y detalle de la cabeza (c), donde se observa el ojo con su color normal. Fuente: Arronte et al., Journal of Applied Ichthyology, 2022.

Los tiburones tienen un patrón de color específico que les sirve para ocultarse tanto de las posibles presas como de los posibles depredadores. Este patrón depende en buena medida del tipo de hábitat en el que se mueven. Muchas especies de profundidad como los etmoptéridos (familia Etmopteridae) suelen presentar una coloración oscura más o menos uniforme gracias a la cual sus siluetas se desdibujan y diluyen en la negrura del mar profundo. Por este motivo resulta particularmente sorprendente el reciente hallazgo de un ejemplar de esta familia con leucismo.

Tollo lucero liso (Etmopterus pusillus)

Etmopterus pusillus. Foto: Alex Rogers, Deep Sea Research, 2016.

Tollo lucero liso

Etmopterus pusillus (Lowe, 1839)

(es. Tollo lucero liso; gal. Gata de mar, gata; por. Xarinha-preta, lixinha-da-fondura lisa; in. Smooth lanternshark.)

Orden: Squaliformes

Familia: Etmopteridae

Con la gata de mar o tollo lucero liso (Etmopterus pusillus) completamos la tríada de etmoptéridos presentes en el mar de Galicia, junto con el negrito (Etmopterus spinax) y el tollo lucero raspa (Etmopterus princeps). Estos preciosos bichos, con toda justicia conocidos en inglés como "tiburones linterna" (lanternsharks), son unos pequeños tiburones que se caracterizan porque su piel presenta bandas de fotóforos (orgánulos generadores de luz) de diversos tamaños y formas con los que iluminan la penumbra de nuestro mar profundo... y de nuestra vida.

Los tiburones del banco de Galicia

Cañabota (Hexanchus griseus). Foto: Dan Hershman.

Rafael Bañón es en la actualidad el mayor referente en el estudio de la ictiofauna de Galicia (y no solo de Galicia). Su abundante producción científica es de obligada consulta para todo aquel que desee iniciarse y profundizar en su conocimiento. Hoy vamos a "saquear" de manera inmisericorde uno de sus últimos trabajos con el objetivo de completar toda la información de que disponemos (naturalmente, siempre hablando de tiburones) sobre una de nuestras áreas oceánicas más ricas en términos de biodiversidad, el banco de Galicia.

Siete tiburones muy particulares

De arriba abajo y de izquierda a derecha: Trigonognathus kabeyai, Isogomphodon oxyrynchus (Jorge L. S. Nunes, biogeodb.stri.si.edu), Sphyrna tiburo (Smithsonian Tropical Research Institute), Eusphyra blochii (Freshwater Fish Group & Fish Health, Murdoch University), Leptocharias smithii (Theo Modder, FishBase), Mollisquama mississippiensis (Michael Doosey, Tulane University)

Estos siete tiburones no los tenemos en nuestro mar, ni tampoco en aguas españolas, a excepción del Leptocharias, que Moreno recoge en aguas de Canarias. Pero es que el mundo de los tiburones es tan apasionante, tan extraordinario, que sería un tremendo error y una paletada imperdonable imponernos a nosotros mismos unos límites que ellos no tienen. Aunque este blog se llama "Tiburones en Galicia", nuestras puertas y ventanas están siempre abiertas y nuestros ojos atentos a las más de 530 especies que habitan, pese a todo, en los mares, océanos y ríos del mundo. Nos gusta así.
     Este pequeño artículo recoge tan solo una pequeña parte de la extraordinaria variedad de formas y tamaños que existe en el mundo de los tiburones. Para que os hagáis una idea.

1. Cabeza de flecha (Eusphyra blochii). Sin duda estamos ante la especie más extraña y singular, y también la más arcaica, de las 10 que conforman la familia Sphyrnidae, la de los tiburones martillo. Es el resultado de la primera escisión evolutiva ocurrida en el tronco común de los martillos allá por el Mioceno, hace unos 15-20 millones de años. Su ubicación en un género propio (Eusphyra), distinto de los demás (Sphyrna), refleja perfectamente tanto este aspecto como la peculiar e inconfundible estructura de su cabeza, la más amplia de todo el grupo [véase Cabezas de martillo (fam. Sphyrnidae)]. Como se puede observar, en realidad, más que un "martillo", deberíamos hablar de palas o de alas, no en vano se conoce en inglés como winghead shark, 'tiburón de cabeza alada'.
     El cabeza de flecha habita las aguas someras de la plataforma continental e insular del Indo-Pacífico occidental, donde se alimenta de pequeños peces, rayas y cefalópodos, que detecta con el asombroso aparato sensorial de su cabeza: la extensa superficie de las palas alberga un amplio número de sensores eléctricos (las ampollas de Lorenzini); las narinas, situadas a lo largo de su borde anterior, son larguísimas (casi el doble de anchas que la boca), y al estar separadas entre si incrementan el campo de barrido y facilitan la localización de la fuente del estímulo químico; y los ojos, colocados muy lejos uno del otro en cada extremo de las alas, permiten un amplio campo de visión binocular que cuatriplica el de otros carcharhínidos.

Foto: Brian Watson, Department of Agriculture and Fisheries, Queensland Government.

Esta especie es vivípara placentaria, con camadas de alrededor de 9 crías que nacen tras una gestación de 8-11 meses. Como máximo alcanza los 186 cm de longitud total.
     Se captura de forma intensiva en buena parte de su área de distribución, sobre todo en el golfo de Thailandia, pero los datos científicos de que disponemos relativos a su dinámica poblacional son escasos, e incompletos los referidos a su biología. Es posible que en algunas zonas esté sobreexplotada. La IUCN lo recoge en su Lista Roja con el estatus de En peligro.

2. Tiburón picudo (Isogomphodon oxyrhynchus). Aunque por su aspecto es relativamente fácil ubicarlo correctamente en su familia, Carcharhinidae, el tiburón picudo no deja de ser un bicho sumamente peculiar. Sus aletas pectorales en forma de remo, grandes y muy anchas, llaman la atención; pero sin duda el rasgo más característico y sorprendente es el que le da su nombre: ese morro aplanado, largo y bien afilado como la punta de una flecha, apto para detectar presas en los entornos de baja visibilidad que constituyen su hábitat preferente: las aguas turbias de estuarios, manglares y zonas costeras abruptas donde desembocan los grandes ríos, lo que explica el diminuto tamaño de sus ojos. Al parecer, no tolera las aguas excesivamente dulces, de ahí que durante la temporada de lluvias se aleje de la costa. Sin embargo, un reciente estudio¹ refiere la captura de un juvenil en un sistema de agua dulce del nordeste de Brasil.
     La talla máxima es de 152 cm, aunque se cree que puede alcanzar los 2,5 m. Se alimenta de peces pequeños que se desplazan en cardúmenes, que captura ensartándolos con sus dientes largos y finos como colmillos.
     Es vivíparo placentario, con camadas muy reducidas de 3 crías tras un año de gestación. Posiblemente tenga un ciclo reproductivo bianual.

Fuente: Jorge L. S. Nunes, peixesdomaranhao.blogspot.com, y biogeodb.stri.si.edu

El Isogomphodon tiene una distribución geográfica muy limitada. Es endémico de la costa norte de Sudamérica desde Trinidad y Tobago hasta la desembocadura del Amazonas, en particular las aguas turbias influenciadas por los estuarios del Amazonas y el Orinoco. Esta franja costera se encuentra sujeta a una fuerte presión pesquera. Se calcula que durante la última década sus poblaciones han disminuido en un 90%, lo que unido a su baja productividad ha motivado que la IUCN lo considere En peligro crítico y reclame la toma de medidas urgentes de protección.

3. Musola barbuda (Leptocharias smithii). Único representante de la familia Leptochariidae, muy próxima a la de las musolas (Triakidae), junto a las que se solía clasificar. No hace falta explicar qué hay de peculiar en este tiburón: ese cuerpo alargado, escuchimizado, desabrido, como sin alegría, rematado en una cabeza diminuta, y dos enormes dorsales muy espaciadas componiendo un extraño contrapunto. Sin embargo, pese a su apariencia, presenta una musculatura recia que hace pensar en un potente nadador.
     Es una especie costera de hábitos demersales en fondos de 10 a 75 m, particularmente en los fangosos frente a las desembocaduras de los ríos, donde se alimenta de crustáceos, pequeños peces y rayas. Se reproduce mediante viviparismo placentario, con camadas de 7 crías tras una gestación de al menos 4 meses. Como curiosidad, los machos tienen los dientes anteriores más largos que las hembras, con toda probabilidad para sujetarlas mejor durante el apareamiento. Quién lo diría, con lo sosos que parecen. Al nacer miden al menos 20 cm y crecen hasta un máximo de 82 cm.
     Es una especie relativamente común, pero dada su distribución geográfica reducida, en zonas, además, de elevada presión pesquera (Atlántico E desde Mauritania hasta Angola, y tal vez Marruecos y el Mediterráneo), la IUCN la considera como Casi amenazada.

Arriba: Vista dorsal de una hembra de 221 mm (fuente: Aguirre-Villaseñor & Salas-Singh,
Revista Mexicana de Biodiversidad, 2012). Abajo: Vista lateral (fuente: FAO).

4. Colayo cabezón (Cephalurus cephalus). Este diminuto tiburón con aspecto de renacuajo, justamente conocido en inglés con el nombre de lollipop catshark ('colayo piruleta'), se caracteriza por una cabeza y región branquial aplanadas dorsoventralmente y expandidas en forma redondeada, como una piruleta. Su cuerpo, pequeño y esbelto, tiene un piel muy fina, "casi gelatinosa", según dice Compagno. Todo ello, en conjunto, explica por qué en México recibe el nombre de tiburón renacuajo. Se encuentra en los fondos del talud superior de Baja California, mar de Cortés y parte de la costa pacífica mexicana (quizás llegue hasta Perú y norte de Chile) entre los 155-927 m. No sabemos nada más de esta curiosa especie, excepto que no supera los 28 cm de longitud total, mide alrededor de 10 cm al nacer, los machos maduran hacia los 19 cm y las hembras a los 24 cm, y es probablemente vivíparo, con camadas de dos crías, una por oviducto. La Lista Roja de la IUCN lo incluye bajo la etiqueta Datos insuficientes.

Fuente: Claes et al. PLoS ONE, 2014.

5. Trigonognathus kabeyai. Conocido en inglés como viper dogfish o melgacho víbora (en castellano no tiene todavía nombre común oficial), este tiburón con pinta de monstruo de película japonesa de serie B vive en los fondos del talud superior del Pacífico norte (sobre todo Japón, naturalmente) y central (un registro en Hawai), entre los 250-1000 m. Es tal vez el miembro más extraño de la familia de los tiburones linterna (Etmopteridae), caracterizados, como sabéis, por la presencia de fotóforos en diversas regiones corporales, entre otros elementos. La boca, en posición casi terminal como en las serpientes, está dotada de grandes dientes finos, alargados y puntiagudos como agujas, y una mandíbula superior sumamente protráctil gracias a un mecanismo único que la articula con la caja craneal. Cuando el Trigonognathus lanza su demoledor ataque, la boca se abre y, como una flecha, la mandíbula superior sale proyectada y se abate sobre su víctima, que queda empalada entre los colmillos. Esto nos recuerda el sistema que emplea otra especie muy especial y (ésta sí) presente en nuestras aguas, el tiburón duende (Mitsukurina owstoni). Su dieta consiste en pequeños peces óseos del fondo (sobre todo peces linterna) y crustáceos, que engulle enteros, dado que, como es evidente, los dientes no están hechos para cortar.
     Es muy poco lo que sabemos de este tiburón: la longitud máxima registrada es de 54 cm, al nacer miden unos 17 cm, los machos llegan a la madurez entre los 42-47 cm y las hembras hacia los 52; es vivíparo aplacentario con camadas de alrededor de 25 crías. Figura en la Lista Roja de la IUCN con el estatus de Datos insuficientes.

6. Las mielgas suaves: Mollisquama mississippiensis, Mollisquama parini. Sin duda los tiburones más misteriosos y desconocidos de esta lista. Solo se conocen dos ejemplares en todo el mundo, que hasta el 2019² no se confirmó que pertenecían a cada una de las especies.
     La primera especie (la mielga suave, M. parini) fue descrita por Dolganov en 1984: una hembra adolescente de 40 cm capturada en 1979 en el tramo chileno de la dorsal de Nazca, a 330 m de profundidad en aguas de 200-2500 m. La segunda, sin nombre común en castellano, es un macho de 14,2 cm (una cría que todavía conservaba la cicatriz umbilical) encontrado en 2010 en una red de arrastre tendida a 580 m en aguas de 3000 m durante un muestreo realizado al norte del Golfo de México, a 170 millas del delta del Mississippi (es el ejemplar de las fotografías).

En la foto superior se puede observar a simple vista la abertura de la glándula sobre la pectoral; abajo esquema donde se aprecia su forma y tamaño (fuente: Grace et al. Zootaxa, 2015). Abajo a la derecha, el Mollisquama mostrando su enorme morro (fuente: Michael Doosey, Tulane University)³.

La característica más sorprendente de este tiburón, aparte de su aspecto general y su tremendo morro bulboso, es que posee dos enormes glándulas a modo de saco, únicas entre los tiburones, que se abren al exterior a través de un pequeño corte visible justo encima de las aletas pectorales. No se sabe bien cuál puede ser su función, pero existe un tiburón de la misma familia, el tiburón de cola larga (Euprotomicroides zantedeschia), que posee una glándula parecida aunque situada en el abdomen, la cual se ha observado que en determinadas circunstancias emite un fluido luminiscente que, según se cree, puede servir bien para despistar a un posible depredador, bien para atraer a una presa potencial o a una pareja. Tal vez el Mollisquama utiliza el mismo sistema.

El Euprotomicroides zantedeschia expulsando el fluido luminiscente a través de la abertura de la cloaca (foto: Plik Sciagnieto).

Las mielgas suaves pertenecen a la familia Dalatiidae, la misma de los tiburones cigarro (Isistius), y presentan fotóforos en diversas partes de su cuerpo. A partir de aquí, no sabemos nada más.  
     M. parini figura, como las anteriores, en la Lista Roja de la IUCN con el estatus de Datos insuficientes. M. mississippiensis todavía está sin evaluar.

 
7. Lanetón (Sphyrna tiburo). Cerramos esta pequeña lista como la empezamos, con un esfírnido, en este caso con la especie que se sitúa justamente en el extremo contrario de la escala, pues se trata del martillo con la cabeza más estrecha. Más que de martillo, en realidad deberíamos hablar de "pala", tal como se denomina en inglés ("shovelhead", aunque el nombre común más extendido es "bonnethead shark") y en algunas partes de Hispanoamérica.

Foto: Udo M. Savalli.

El lanetón es un pequeño tiburón que no supera los 150 cm, bastante abundante en las costas tropicales atlánticas y pacíficas del continente americano, desde Carolina del Norte hasta Brasil y desde California hasta el Ecuador. Le gustan las aguas someras de fango y arena de estuarios y bahías, y también los arrecifes coralinos, sobre todo entre los 10 y los 25 m. Consume crustáceos, bivalvos, cefalópodos y pequeños peces.
     Es vivíparo placentario y tiene una de las tasas de crecimiento poblacional más altas de todos los tiburones: llega a la madurez a edad temprana, tiene una corta esperanza de vida (12 años), una de las gestaciones más cortas de todos los tiburones (4,5-5 meses) y camadas anuales de 4 a 16 crías. Lo cual le permite soportar razonablemente bien la alta presión pesquera a que se ve sometido, por eso la IUCN lo considera Preocupación menor.
     Que siga así muchos años.


[ACTUALIZADO A 21 de junio de 2019.]

=>Si queréis conocer otras especies igualmente especiales, diferentes, podéis consultar los siguientes artículos:

-Encuentro con un duende.
-Tiburón anguila (Chlamydoselachus anguineus).
-Tiburón anguila en O Grove.
-El misterio del tiburón cocodrilo.

Y muchos otros más que podéis encontrar bucenado en el Blog a través del Índice.

_________________________________
¹Leonardo Manir Feitosa, Ana Paula Barbosa Martins, Rosangela Paula Teixeira Lessa, Ricardo Barbieri & Jorge Luiz Silva Nunes (2018). Daggernose Shark: An Elusive Species from Northern South America. Fisheries Magazine, https://doi.org/10.1002/fsh.10205.
²Mark A. Grace, Michael H. Doosey, John S. S. Denton, Gavin J. P. Naylor, Henry L. Bart Jr. John G. Maisey (2019). A new Western North Atlantic Ocean Kitefin shark (Squaliformes: Dalatiidae) from the Gulf of Mexico. Zootaxa, 4619 (1): 109-120. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4619.1.4. 
³Mark A. Grace, Michael H. Doosey, Henry L. Bart & Gavin J. P. Naylor (2015). First record of Mollisquama sp. (Chondrichthyes: Squaliformes: Dalatiidae) from the Gulf of Mexico, with a morphological comparison to the holotype description of Mollisquama parini Dolganov. Zootaxa, 3948 (3): 587-600. Doi: 10.11646/zootaxa.3948.3.10

Filogenia de los Squaliformes

Etmopterus sp. fotografiado a 1563 m (foto: JNCC).

La filogenia es la relación evolutiva o de parentesco entre especies o taxones. La determinación de la filogenia de un grupo o clado se realiza a partir del análisis de ciertos caracteres morfológicos, de la información genética, o bien de una combinación de ambos, y los resultados son casi siempre sorprendentes (o por lo menos nunca te dejan indiferente). Es el caso de un reciente trabajo¹ sumamente interesante y bonito sobre la filogenia de los Squaliformes, un orden por el que siento un afecto especial, pues incluye algunos de los tiburones más enigmáticos e interesantes de cuantos existen. En general son especies poco y mal conocidas que habitan en el mar profundo (dos de ellas, por ejemplo, son las que ostentan el récord mundial de profundidad: el tollo raspa (Etmopterus princeps), con 4500 m para el Atlántico norte, seguido de la pailona (Centroscymnus coelolepis), con 3675 m) y con alguna familia urgentemente necesitada de una revisión taxonómica a fondo.
El trabajo de Straube et al. es de carácter molecular, aunque tiene también en cuenta elementos morfológicos como la presencia o no de fotóforos en muestras de tejido de un amplio número de especies. Además de la filogenia de los Squaliformes, ofrece también datos sobre el cuando y el porqué surge la bioluminiscencia en los tiburones (la bioluminiscencia solo se da en este orden). Para las dataciones de los diferentes hitos evolutivos los autores parten de datos procedentes de la estratigrafía y de los registros fósiles disponibles, por lo que naturalmente son aproximadas y sujetas a constante revisión. De mi parte, y para situarnos bien en contexto, he añadido unas imágenes de especies actuales junto con unos mapas y descripciones de como era la Tierra en momentos puntuales de su historia y de la historia de los tiburones.

1 y 2. Hexanchiformes; 3. Echinorhiniformes;
4. Squatiniformes; y 5. Pristiophoriformes
(representantes actuales).

El trabajo parte no de los escualiformes, sino de los escualomorfos. Los órdenes actuales de tiburones pueden agruparse en dos grandes grupos o superórdenes: escualomorfos (Squalomorphii) y galeomorfos (Galeomorphii), según una serie de elementos anatómicos comunes (estructura cerebral, tipo de unión de la mandíbula con el cráneo, etc.) y su pertenencia a una misma rama evolutiva. El primer grupo comprende los órdenes Hexanchiformes, Echinorhiniformes, Squatiniformes, Pristiophoriformes y Squaliformes, que presentan caracteres que se consideran más primitivos, poseen un cerebro más pequeño, y en general han evolucionado en entornos de aguas profundas. El segundo incluye los restantes órdenes: Heterodontiformes, Lamniformes, Orectolobiformes y Carcharhiniformes, más avanzados anatómicamente, a excepción de los Heterodontiformes, el orden más primitivo de los cuatro, y con un cerebro en general de mayor tamaño, entre otras características².

1. Escualomorfos y galeomorfos comenzaron a radiar, a diversificarse para ocupar diversos nichos ecológicos, hace aproximadamente unos 200 millones de años, durante el periodo de extinción masiva del Triásico-Jurásico, que alteró profundamente la estructura ecológica marina ofreciendo así amplias e interesantes posibilidades para nuevos y audaces colonizadores.
En aquellos días Pangea estaba ya agrietándose, en el proceso que daría lugar, unos cuantos millones de años después, a la formación de dos grandes supercontinentes, Laurasia y Gondwana. Esta grieta es el origen del océano Atlántico. Los mares estaban dominados por ictiosaurios, plesiosaurios y gigantescos cocodrilos marinos, y abundaban los cefalópodos, ammonites y belemnites.

La Tierra hace unos 200 millones de años. Pangea se rompe.
Una grieta se abre desde el oeste hacia el mar de Tetis.

2. Los Hexanchiformes —cañabotas y tiburones anguila— fueron el primer brote de los escualomorfos, el primer grupo en desgajarse del tronco común, el cual, posteriormente, hacia el Jurásico Superior (entre 150-156 millones de años), terminará bifurcándose en dos clados o ramas evolutivas: por un lado se van los Echinorhiniformes, Squatiniformes y Pristiophoriformes, y por el otro, los Squaliformes, en solitario. Y este es a mi juicio uno de los aspectos más interesantes del estudio de Straube, pues aporta un argumento más² para justificar la inclusión de la familia Echinorhinidae en su propio orden, Echinorhiniformes, superando la versión tradicional que todavía se empeña en considerarla parte del orden Squaliformes:

Esta estimación filogenética revela dos grandes clados: los Squaliformes sin los Echinorhinidae y un clado que incluye a Squatina, Pristiophoriformes y Echinorhinus. Dentro de este clado, Echinorhinus es hermano de Squatina y de los Pristiophoriformes. Los resultados sugieren que los Echinorhinidae no son Squaliformes, sino un grupo hermano de los angelotes (Squatiniformes) y de los tiburones sierra (Pristiophoriformes), tal como el análisis de los datos mitocondriales ha apuntado con anterioridad. Por consiguiente, los Squaliformes forman un grupo monofilético solo si se excluye el género Echinorhinus.

Jurásico Superior, hace unos 150 millones de años.
Gondwana se fragmenta para formar África, Sudamérica,
India y el bloque que daría lugar a la Antártida y Australia.

3. La radiación de los Squaliformes comienza en el Cretácico Inferior (145-110 millones de años) y se extiende hacia el Superior. En este periodo se completa la ruptura de Pangea, y los grandes megacontinentes, Laurasia al norte y Gondwana al sur, comienzan también a fragmentarse en los bloques continentales que ya empiezan a cobrar el aspecto que tienen en la actualidad, si bien ocupando una posición distinta. El clima es en general más cálido, lo que provoca una subida del nivel del mar y la formación de diversos mares epicontinentales llenos de vida. En el mar de Tetis florece el plancton que dará origen a más de la mitad de las actuales reservas mundiales de petróleo. La deriva de los continentes genera cambios en las condiciones ambientales del mar profundo que multiplican la "oferta ecológica" para nuevos colonizadores. De ahí que la tasa de diversificación detectada a finales de este periodo sea muy alta, particularmente en las familias Etmopteridae, Dalatiidae, Oxynotidae y Somniosidae
En el seno de los Squaliformes la primera familia que decide emprender su propia senda evolutiva al margen de las demás es Squalidae.

Fuente: Straube et al., BMC Evolutionary Biology, 2015.

Más tarde, unos 114-138 millones de años atrás, le toca el turno a la familia Centrophoridae, seguida, durante la transición del Cretácico Inferior al Superior, por las familias Dalatiidae, Somniosidae, Oxynotidae y Etmopteridae.
Straube et al. consideran que es bastante probable que los ancestros comunes de estas cinco familias que emprendieron la colonización de aguas cada vez más profundas fuesen bioluminiscentes (solo posteriormente los centrofóridos habrían perdido esa capacidad), como se observa en el gráfico siguiente.

Las "tartas" indican la probabilidad de que un ancestro común fuese bioluminiscente (azul celeste) o no (rojo). Fuente: Straube et al., BMC Evolutionary Biology, 2015.

Los autores concluyen que el origen de los fotóforos está por tanto muy vinculado a la evolución y veloz diversificación de las familias Dalatiidae, Etmopteridae, Oxynotidae y Somniosidae durante esta etapa. Es decir, los fotóforos, cuya función primordial era el camuflaje [véase Bioluminiscencia II: Funciones], debieron de jugar un papel importante en la conquista del mar profundo.
Otro dato extraordinariamente interesante de este trabajo (me atrevo a decir que llegado a este punto seguro que algún lector ya habrá levantado la ceja) es el descubrimiento de fotóforos nada menos que dentro de la familia Somniosidae, en el género Zameus, concretamente en unas muestras de tejido de la mielga de terciopelo (Zameus squamulosus). Esto quiere decir, entre otras implicaciones, que la bioluminiscencia no se limita a las especies de las familias dalatiidae y etmopteridae.

Cretácico Superior, hace 90 millones de años.

4. A finales del Cretácico y comienzos del Paleoceno, ya en el Cenozoico, hace unos 65 millones de años, se produce una segunda radiación en las familias Somniosidae y Etmopteridae. De nuevo un proceso de extinción masiva. Éste concretamente es el que acabó con los dinosaurios, junto con el 75% de los organismos de la Tierra, y en el mar, con especies como los plesiosaurios y los ammonites. Como contrapartida surgieron nuevas oportunidades evolutivas que serían bien aprovechadas por criaturas tan extrañas y vulgares como los mamíferos, que empezaron a multiplicarse y diversificarse para finalmente imponerse sobre las demás.
Un dato curioso es que los resultados de este estudio colocan a los cerdos marinos (fam. Oxynotidae) no en una rama propia, sino alojados bien dentro de la familia Somniosidae: "Oxynotus está asociado con un grupo de especies por lo demás muy parecidas morfológicamente, es decir, junto con Zameus, Centroselachus, Scymnodon y Centroscymnus. Nuestros datos moleculares muestran que los cinco géneros están íntimamente relacionados" (el género Somniosus ya se había escindido con anterioridad). La consecuencia es que la familia Somniosidae sería en realidad parafilética (es decir, no todos sus miembros proceden de un único ancestro común).
Fue solo antes de ayer, hace poco más de 15 millones de años, cuando los oxynótidos al fin se escindieron del grupo del Scymnodon.
Quién nos lo iba a decir.

Tiburón cerdo (Oxynotus centrina). Foto: Oceana.

___________________________
¹Nicolas Straube, Chenhong Li, Julien M. Claes, Shannon Corrigan & Gavin J. P. Naylor (2015). "Molecular phylogeny of Squaliformes and first occurrence of bioluminiscence in sharks". BMC Evolutionary Biology, 15:162, doi: 10.1186/s12862-015-0446-6.
²Véase A. Peter Klimley (2013). "Evolutionary History". The Biology of Sharks and Rays. Chicago, The Universiry of Chicago Press.
³Los resultados de un trabajo anterior apuntan en la misma dirección, que el género Echinorhinus no pertenece a los Squaliformes: "Los datos de ADN de que disponemos sugieren que el Echinorhinus cookei es un pristiophoriforme". Ximena Vélez-Zuazo & Ingi Agnarsson (2011). "Shark tales: A molecular species-level phylogeny of sharks (Selachimorpha, Chondrichthyes)". Molecular Phylogenetics and Evolution, 58(2): 207-217, doi:10.1016/j.ympev.2010.11.018

Bioluminiscencia II: Funciones

Negrito (Etmopterus spinax) con un anfipodo parásito. Foto: Rudolf Svensen.

En el capítulo anterior, Bioluminiscencia I: Los fotóforos, explicamos el funcionamiento del sistema bioluminiscente de los tiburones. Hoy vamos a analizar su finalidad, para qué sirve.
¿Qué motivos pueden justificar una acción tan descabellada como prender una luz en la oscuridad, o para ser más exactos, convertirse uno mismo en bombilla viviente en un mundo de tinieblas repleto de depredadores? Fundamentalmente hay tres: el camuflaje, la caza y la comunicación. Veamos.

1. Camuflaje.
La zona de mayor concentración de fotóforos es la superficie ventral. Los tiburones bioluminiscentes brillan más cuando se les ve desde abajo. El porqué se entiende perfectamente si pensamos que nos encontramos en el dominio mesopelágico o zona de penumbra. Aun hasta estas aguas profundas todavía llega un resto de luz solar, un resplandor residual que varía en función de la profundidad y diversos factores físicos del agua [véase Dónde viven los tiburones]. Con su brillo, lo que los fotóforos ventrales consiguen es borrar la silueta del tiburón en el contraluz, sustrayéndola de la mirada de sus depredadores, que acechan un poco más abajo, y ya de paso, también de sus posibles presas. Este sistema se conoce como contrailuminación, y lo utilizan los tiburones de aguas más someras, como el tiburón blanco, así llamado precisamente por la blancura de su zona ventral, que consigue que a que sus presas potenciales les resulte difícil detectarlo contra la luz de la superficie.

Negrito (Etmopterus spinax). Foto: Jérôme Mallefet.

Probablemente, especies como el negrito son capaces de modular, mediante una serie de filtros y mecanismos de control, el brillo de sus fotóforos para adaptarlo a la cambiante luz que viene de la superficie. Otros tiburones simplemente se desplazan verticalmente en la columna de agua durante el día hasta que su propio brillo coincide con el de la luz solar.


2. Caza.
El tiburón se camufla para evitar a sus depredadores pero también para no ser detectado por sus presas.
Pero este terreno de la caza, hay un grupo de tiburones que brillan con luz propia, valga la expresión. Son los famosos Isistius o tiburones cigarro, de la familia Dalatiidae, los cuales, según una extendida teoría, se sirven de su luz no para ocultarse de sus presas, sino para atraerlas hacia si. Esto tiene que ver con su particular forma de alimentarse: el Isistius es un clepto-parásito, su técnica es abalanzarse sobre animales mucho mayores que él y arrancarles un trozo de carne, dejando las típicas heridas en forma de cráter. La franja oscura que le rodea la cabeza, el collar, es una zona libre de fotóforos que serviría para romper su silueta y hacerla más atractiva para sus presas, que incluyen pinnípedos, túnidos, cetáceos, personas [El ataque del tiburón cigarro]... hasta con el mismísimo gran tiburón blanco se atreve esta especie de caniche rabioso [Cuando el pez chico ataca al pez grande]. Sin embargo, algunos rechazan esta hipótesis argumentando que no existen datos u observaciones que la confirmen, además de que una parte importante de sus víctimas son filtradores o súper depredadores, para los que este mecanismo resulta inútil. Consideran que el collar es un sistema de identificación intraespecífica similar al que, como veremos a continuación, emplean algunos etmoptéridos¹.

Tiburón cigarro (Isistius brasiliensis). Fuente: FMNH.

3. Comunicación: Identificación, reproducción, advertencia.
En un buen puñado de tiburones, los fotóforos se concentran no solo en la zona ventral, sino en otras áreas como los costados y las aletas, donde parece evidente que resultan de todo punto inútiles para el camuflaje. Esto se da en, al menos, una parte importante de los etmoptéridos (sabemos que especies como el Trigonognathus kabeyai y el Etmopterus princeps o tollo raspa carecen de ellas), pero no, en cambio, en los miembros de la familia Dalatiidae.²
     Si comparamos las imágenes A y B, que muestran, respectivamente, la iluminación espontánea lateral de un tollo pigmeo de ojo pequeño (Squaliolus aliae, Dalatiidae) y de un negrito (Etmopterus spinax, Etmopteridae), vemos como la segunda muestra un patrón mucho más complejo. Las flechas señalan las franjas lumínicas no relacionadas con la contrailuminación: Pe: pectoral, La: lateral, Do: dorsal, Ic: infracaudal, Ca: caudal.
     La hipótesis más plausible es que su función es comunicativa, en el sentido más amplio del término, es decir, son señales luminosas dirigidas tanto a los amigos como a los enemigos, con un triple objetivo: identificación, apareamiento y advertencia.

Fotos: Jérôme Mallefet; dibujos: Julien M. Claes. Fuente: Claes et al., Scientific Reports, 4, 2014.

   a) Identificación: Las franjas laterales pueden ayudar a un tiburón a identificar a sus congéneres. La figura C muestra la variedad de formas y tamaños que pueden adoptar según la especie: de izquierda a derecha, tolla de aleta blanca (Centroscyllium ritteri), negrito (Etmopterus spinax), melgacho franjeado (Etmopterus gracilispinis), melgacho linterna (Etmopterus lucifer) y tollo liso (Etmopterus pusillus).

   b) Apareamiento: Identificarse correctamente es el primer paso para relacionarte con tus congéneres; y si lo que se pretende es lograr un tipo de relación llamémosle más íntima, cuanto más se faciliten las cosas, sobre todo en un entorno donde es difícil ver nada, mejor que mejor. Tiburones como el negrito han logrado resolver esto de una forma de lo más elegante. Por un lado, los fotóforos asociados a las áreas genitales de la zona pélvica identifican claramente el sexo de su propietario: los de las hembras son más brillantes, como se observa en la imagen de abajo, y se encuentran rodeando la cloaca (C), como si alguien la hubiese destacado con un lápiz fosforito, acaso para evitar embarazosas confusiones; los de los machos, de brillo menos intenso, marcan los pterigópodos (P)³.
Por el otro, con una franja luminosa sobre sus pectorales (Pe, en la fotografía B de arriba), las hembras indican a los machos el lugar por donde deben agarrarlas durante la cópula, para evitar —cabe suponer— que pierdan tiempo a lo bobo, o muerdan donde no deben.

Fotóforos de la zona pélvica de un E. spinax. Arriba el macho, abajo la hembra. P, pterigópodo; C, cloaca. Fuente: Claes & Mallefet, Journal of Experimental Biology, 213, 2010.

   c) Advertencia: Situados en según que zonas, los fotóforos pueden tener una función disuasoria contra posibles depredadores. Con el sorprendente título de "Un pez de aguas profundas con espadas-láser", un trabajo⁴ de hace pocos años sobre el Etmopterus spinax informaba del descubrimiento de bandas de fotóforos situadas en la superficie de las aletas dorsales próxima a las espinas y apreciables a varios metros de distancia; la luz que generaban podía incluso verse a través de las propias espinas, dado que son traslúcidas, convirtiéndolas así en una especie de espadas-láser. Una seria advertencia que ningún depredador debería pasar por alto.

Fuente: Claes et al., Scientific Reports, 3, 2014 (SAPs, 'Spine-associated photophores').

Pese a que ha habido grandes avances durante estos últimos años, el tema de la bioluminiscencia en los tiburones está todavía lleno de huecos y de zonas oscuras. Cada nuevo trabajo, más que aclarar las cosas, lo que hace es corroborar que este sistema es bastante más complejo de lo que se creía. Es más lo que todavía queda por conocer que lo que ya se conoce. Y esto sube un punto más la fascinación que sentimos por estos maravillosos bichos.


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¹Julien M. Claes, Dan-Eric Nilsson, Nicolas Straube, Shaun P. Collin, Jérôme Mallefet (2014). Iso-luminance counterillumination drove bioluminescent shark radiation. Scientific Reports, 4: 4328, doi: 10.1038/srep04328.
²La mayor complejidad del sistema bioluminiscente de los etmoptéridos en comparación con el de los dalátidos, que parece tener el camuflaje como única finalidad, hace pensar que fueron estos quienes primero adoptaron este sistema cuando emprendieron la colonización de la zona pelágica tras la extinción masiva del Cretácico-Terciario, hace unos 65 millones de años; más tarde los etmoptéridos se separaron y se internaron en aguas más profundas modificando el mecanismo para darle nuevos usos.
³Julien M. Claes & Jérôme Mallefet (2010). Functional physiology of lantern shark (Etmopterus spinax) luminescent pattern: differential hormonal regulation of luminous zones. Journal of Experimental Biology, 213, 1852-1858, doi: 10.1242/jeb.041947.
⁴Julien M. Claes, Mason N. Dean, Dan-Eric Nilsson, Nathan S. Hart, Jérôme Mallefet (2013). A deepwater fish with 'lightsabers': Dorsal spine-associated luminiscence in a counterilluminating lanternshark. Scientific Reports, 3: 1308, doi: 10.1308/srep01308.

Bioluminiscencia I: Los fotóforos

Negrito (Etmopterus spinax). Foto: Rudolf Svensen.

La bioluminiscencia es la generación de luz visible de forma natural (aquí no hay pilas) por parte de un organismo vivo. En tierra tenemos el ejemplo de las maravillosas luciérnagas; en el mar, además de los dinoflagelados responsables del mar de ardora, la lista incluye diversas especies de medusas, cefalópodos, crustáceos y teleósteos... y por supuesto, tiburones, y además en un lugar destacado.
Al menos el 10% de todos los tiburones conocidos poseen órganos bioluminiscentes.

Tollo raspa (Etmopterus princeps)

Etmopterus princeps. Foto: Antonio Punzón, IEO Santander.

Tollo raspa

Etmopterus princeps Collet, 1904

(es. Tollo raspa, tollo lucero raspa, melgacho grande, quelmín; ingl. Great Lantern Shark; port. Lixinha da fundura.)

Orden: Squaliformes
Familia: Etmopteridae


Como su nombre indica, el tollo raspa o Etmopterus princeps es el más grande de todos los etmoptéridos, también conocidos como tiburones linterna porque su piel contiene células bioluminiscentes —los fotóforos—, capaces de generar una luz en la negritud del mar profundo. Junto con el negrito (Etmopterus spinax) y el tollo lucero (Etmopterus pusillus), conforma la triada de tiburones luminosos del mar de Galicia.
Otra característica que lo convierte en un bicho realmente singular es que el E. princeps es quien ostenta el récord de profundidad de todos los tiburones, con casi 4500 m, seguido a corta distancia de la pailona (Centroscymnus coelolepis), a la que ya dedicamos un más que merecido artículo.
El tollo raspa es un tiburón bastante poco conocido y en no pocas ocasiones no demasiado fácil de identificar a simple vista. Aun así, vale la pena intentarlo.

Descripción: Cuerpo grueso y alargado, terminado en una cabeza ancha con un morro corto, romo y plano, no cónico. Ojos grandes y alargados. Boca transversa y casi recta. Las aberturas branquiales son relativamente largas, aproximadamente la mitad de la longitud del ojo. Los dentículos dérmicos laterales están espaciados, no formando filas, y presentan una cresta corta, gruesa y ganchuda que da a la piel un tacto bastante áspero.
Dos dorsales con fuertes espinas asurcadas; la de la primera dorsal es más baja que la aleta; la espina de la segunda es tan alta o más que su aleta, e inclinada hacia atrás sobre todo en los adultos. La segunda dorsal es claramente más grande que la primera, aunque no llega a doblarla en superficie. La primera dorsal se origina detrás del ápice libre de las pectorales; la segunda, cerca de la axila pélvica. Pectorales bastante pequeñas y redondeadas. La distancia entre las aletas pectorales y las pélvicas es claramente mayor que la longitud de la cabeza (1,4 veces). Caudal ancha y moderadamente larga, aproximadamente tan larga como la cabeza. Al igual que todos los etmoptéridos, el pedúnculo caudal carece de quillas laterales y muescas precaudales; y como todos los escualiformes, no tiene aleta anal.

Dentículos dérmicos fuertes y espaciados. Fuente: Ebert & Stehmann, FAO 2013.

A diferencia del E. spinax, la librea el princeps es uniforme, de un gris oscuro a negruzco, sin las típicas manchas o franjas oscuras repletas de células bioluminiscentes.

Dentición: Dientes diferentes en ambas mandíbulas. Los de la superior están espaciados, presentan una cúspide alta y dos o más pares de cuspidillas secundarias, y están dispuestos en dos o tres hileras funcionales. Los dientes inferiores, en cambio, son más anchos y constan de una única cúspide bastante abatida; sus bases están imbricadas formando una única hilera funcional, a la manera de una hoja dentada. La mandíbula superior contiene entre 29-32 filas de dientes, y la inferior, 40-50. Sin sinfisarios.

Fuente: The Shark Trust.

Talla: La talla máxima registrada hasta ahora corresponde a una hembra de 94 cm capturada durante un muestreo realizado en 2004 en las Azores y la zona de fractura de Charlie Gibbs, un área de la dorsal mesoatlántica situada aproximadamente a la altura de la costa meridional de Irlanda (véase el trabajo de Cotton et al. 2014 citado en la nota 2). Los machos alcanzan la madurez en torno a 57,3 cm y las hembras, hacia los 62,2 cm, si bien se han detectado ligeras variaciones geográficas¹. Al nacer miden entre 12-17,5 cm.

Ejemplar de 385 mm capturado en las Azores, en el sitio hidrotermal Lucky Strike. Foto: Pedro Niny Duarte (c)ImagDOP. 

Reproducción: Poco conocida. La mayoría de los datos disponibles parecen provisionales. En principio es una especie vivípara aplacentaria (ovovivípara) con saco vitelino, y un promedio de 10 crías por camada. Parece haber dos temporadas de máxima actividad reproductiva a lo largo del año: en junio y julio, y en octubre, según recogen Ebert & Stehmann (2013). Existe segregación por sexo y grado de madurez.
Sin embargo, las conclusiones de un reciente trabajo parecen evidenciar la existencia de matrotrofismo en el desarrollo embrionario², si bien queda por delimitar claramente su extensión. Es decir, que no estaríamos ante una especie lecitotrófica absoluta. En los ejemplares estudiados, la fecundidad media fue de 11 embriones (en un espectro de 7 a 18). Finalmente, los autores tampoco observaron indicios de estacionalidad en el apareamiento.

Dieta: A base de pequeños teleósteos como peces linterna (fam. Myctophidae), cefalópodos y crustáceos. La alta proporción de teleósteos, sobre todo mictófidos, en los contenidos estomacales parece apuntar a que el E. princeps se alimenta lejos del fondo, posiblemente en aguas intermedias.

Hábitat y distribución: Especie demersal del talud continental e insular preferentemente entre los 350-2213 m (entre 800-1000 en el Atlántico norte), aunque en el Atlántico NE ha sido encontrado en la base del glacis continental, entre los 3750-4500 m.
En aguas de Islandia, al menos, parece que existe segregación por tallas y profundidad: los individuos más grandes son más abundantes por encima de los 600 m; a medida que descendemos, las tallas medias se van reduciendo.

Elaboración propia a partir de Ebert & Stehman 2013, Ebert et al. 2013, y otros.³

Parece tratarse de una especie fundamentalmente atlántica. Atlántico NW: desde las costas canadienses de Nueva Escocia hasta New Jersey. Atlántico NE: desde el estrecho de Dinamarca, que separa Groenlandia de Islandia, hacia el sur: islas Feroe, Noruega, Escocia, Irlanda, costa sur de Inglaterra, golfo de Vizcaya, España, Portugal, Azores, Madeira, Canarias, Sahara, Mauritania, Cabo Verde, posiblemente hasta Sierra Leona.
Existen algunos registros sin confirmar en el Pacífico occidental, pero podría tratarse de confusiones con el melgacho de Nueva Zelanda (Etmopterus baxteri) o el melgacho pardo (Etmopterus unicolor).

Foto: Irish Elasmobranch Group.

Pesca y conservación: Carece de interés pesquero, por el escaso valor de su carne y el reducido tamaño de su hígado (demasiado pequeño para que resulte económico procesarlo para extraer su aceite). Es una captura accidental del arrastre y de otras artes de profundidad, que por lo general acaba siendo devuelto al mar, aunque la mortalidad es muy alta debido al mal estado en el que llegan a bordo.
En 2008 se descargaron aproximadamente unas 20 toneladas, pero tal vez la realidad sea más preocupante, teniendo en cuenta que la especie puede estar siendo sometida a una presión pesquera fortísima a causa del importante empuje de las pesquerías de aguas profundas.
De momento figura en la Lista Roja de la IUCN con el estatus de Datos incompletos, si bien se advierte que pudiera considerarse como "Casi amenazada" debido a una más que probable disminución en sus poblaciones causada por el avance de estas pesquerías. Y al igual que muchas otras especies de profundidad, hacen falta datos sobre su biología, ecología, un historial de capturas, para justificarlo.
La monitorización de la pesca de profundidad es prioritaria.


[Mi agradecimiento Pedro Niny Duarte y a Antonio Punzón, del IEO de Santander por la cesión de sus fotografías, y, como siempre, al maestro Rafael Bañón, por estar ahí en todo momento.]
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¹Así por ejemplo, en las Azores la talla de madurez que se ha recogido es de 56,5 cm para los machos y de 61 cm para las hembras, mientras que en la zona de Charlie Gibbs es de 54 cm y 69 cm, respectivamente. En aguas canarias, la tallas recogidas son de 55 cm para los machos y 60 para las hembras.
²Si la embriogénesis de las especies lecitotróficas requiere un consumo de materia orgánica superior al 20%, en los embriones de E. princeps el porcentaje observado fue del 7,7%. Por otro lado, también se descubrió que las vellosidades uterinas incrementaban su longitud y grosor y se volvían gradualmente más vascularizadas a medida que avanzaba la gestación. Véase Charles F. Cotton, R. Dean Grubbs, Jan E. Dyb, Inge Fossen, John A. Musick (2014). "Reproduction and embryonic development in two species of squaliform sharks, Centrophorus granulosus and Etmopterus princeps: Evidence of matrotrophy?". Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography, doi:10.1016/j.dsr2.2014.10.009.
³David A. Ebert & Matthias F. W. Stehmann (2013). FAO Species Catalogue for Fishery Purposes: Sharks, Batoids and Chimaeras of the North Atlantic. FAO, Roma; Ebert & Stehmann op. cit.; David A. Ebert, Sarah Fowler, Leonard Compagno, Marc Dando (2013). Sharks of the World: A Fully Illustrated Guide. Wild Nature Press, Plymouth; Mafalda Freitas & Manuel Biscoito (2007). "Four chondrithyes new for the archipelago of Madeira and adjacent seamounts (NE Atlantic Ocean)". Bocagiana. Museu Municipal do Funchal (História Natural), No. 221, 31-XII-07; Gui M. Menezes, O. Tariche, Mário R. Pinho, Pedro N. Duarte, Ana Fernandes & Maria A. Aboim (2004). "Annotated list of fishes caught by the R/V Arquipélago off the Cape Verde archipelago." Life and Marine Sciences 21A:57-71

Anelasma, el percebe parásito

Negrito (Etmopterus spinax) con una pareja de Anelasmas en la base de la dorsal. Foto de Irvin Kilde tomada de Wikipedia.

En efecto, el título parece una mezcla de capítulo de Bob Esponja y de historieta de Mortadelo y Filemón, tal vez sazonada con una pizca de película de serie B de los años 50. Pero la historia es real, y bastante seria a juzgar por las consecuencias que este percebe mesoparásito tiene para sus huéspedes. Conozcamos a sus protagonistas.

I. LA CRIATURA. Podríamos despachar este punto diciendo simplemente que el Anelasma squalicola es un crustáceo cirrípedo del orden de los percebes (Pedunculata) que parasita tiburones de aguas profundas. Pero, como en toda buena novela, nos perderíamos la parte más jugosa y fascinante de todas, su naturaleza y orígenes.
      Los percebes son algo así como gambas mutantes que viven permanentemente encerradas entre las paredes de una especie de concha —lo que llamamos uña— fijada a una roca mediante un pedúnculo; sus patas se han modificado para convertirse en cirros, esas largas estructuras con aspecto de pluma con las que tamizan el agua en busca de nutrientes. En su fase larvaria pasan por dos grandes estadios: larva nauplius, que forma parte del zooplancton, y larva cipris, que es una nadadora rápida y activa en busca de un lugar donde establecerse. Una vez anclada a una superficie tiene lugar la metamorfosis de la que surgirá la criatura en su forma definitiva. La inmensa mayoría de las especies coloniza rocas o cualquier otro objeto flotante, otras se fijan a organismos vivos como ballenas y cangrejos.
     En general, extraen su alimento del agua circundante, pero unas pocas lo extraen del interior de otras criaturas.

Existen otros percebes parásitos, pero que no se parecen en nada al percebe prototípico, hasta el punto de que solo se han podido identificar como tales gracias a sus larvas. Por ejemplo, los rizocéfalos (Rhizocephala), unos bichos de auténtica pesadilla, de los que existen más de 250 especies. Una vez el cipris se ancla a su huésped (típicamente un cangrejo decápodo), lo que queda tras la metamorfosis es apenas un saco que contiene el aparato reproductor y el sistema nervioso central. Pero lo terrible es lo que no vemos: las raíces que contienen el aparato digestivo se extienden hacia todos los rincones del interior de la víctima, castrándola y dominándola hasta convertirla en un apéndice de su voluntad. El cangrejo llega a proteger el bulbo del rizocéfalo como si fuese su propio saco de huevas... aun tratándose de un macho.

Comparación de un Anelasma squalicola (izq.) con un percebe típico (drcha.): obsérvese la forma y tamaño de los cirros (ci), claramente subdesarrollados en el primero, así como la forma del pedúnculo (pd) del Anelasma, adornado con un buen número de raíces. Las barras de escala representan 0,5 cm. Fuente: Rees et al. (2014), Current Biology.

El caso del Anelasma es bien distinto y extraordinariamente fascinante, como ya observó el propio Charles Darwin en un estudio monográfico sobre los cirrípedos publicado en 1851. En primer lugar, pese a haber cambiado radicalmente su estilo de vida pasando de filtrador a parásito, morfológicamente todavía conserva el aspecto típico de un percebe: consta de una parte superior o capítulo, si bien desprovisto de cubierta calcárea, y de un pedúnculo, que aquí ha desarrollado unas estructuras en forma de raíces. A nivel interno se observa, entre otros elementos, que contiene seis pares de cirros, pero poco desarrollados y carentes de estructuras filtradoras, lo que los hace inservibles para su función trófica original —probablemente están atrofiados—.
      En segundo lugar, se trata del único percebe que parasita vertebrados, lo que no deja de ser sorprendente habida cuenta de que se conocen varias especies de cirrípedos que viven anclados a diferentes vertebrados marinos, como las ballenas (Coronulidae), y sin embargo ninguna ha dado el salto evolutivo hacia una forma de vida parasitaria. Y como colofón, el último descubrimiento¹ es que su pariente más cercano no es ninguno de estos percebes viajeros, sino un percebe de roca normal y corriente, filtrador y sedentario, del Indo-Pacífico, el Capitulum mitella. La genética y el registro de fósiles confirman que ambas especies comparten un ancestro común, del que empezaron a divergir allá por el Mesozoico, hace unos 120 millones de años.²
      Todo lo anterior hace pensar que el Anelasma puede ser una criatura en pleno proceso de divergencia evolutiva, o, si se prefiere, el eslabón entre los cirrípedos filtradores y los parásitos.

Otra pareja de Anelasma en un negrito (Etmopterus spinax). Observad el pedúnculo, que parece una cebolleta, enterrado en el cuerpo del tiburón, y el capítulo, oscuro y sin placas calcáreas, como en los demás percebes. Fuente: Rees et al. (2014). Current Biology.

II. LAS VÍCTIMAS. El Anelasma squalicola se fija al cuerpo de su víctima y hunde el pedúnculo en el tejido muscular. Este pedúnculo, de color lechoso amarillento y aspecto bulboso, ha desarrollado un sistema radicular mediante el cual se extiende a lo largo del tejido para absorber los nutrientes que necesita, de manera similar a las raíces de los árboles. Las zonas preferentes de anclaje pueden variar de una especie de tiburón a otra, según Yano & Musick³. Así, en los tollos negros (Centroscyllium fabricii) que examinaron estaban situados en la segunda dorsal; en los ejemplares de tollo raspa (Etmopterus princeps), en la boca y primera dorsal; en los de melgacho pardo (E. unicolor), en los pterigópodos y base de las pectorales; en el melgacho granuloso (E. granulosus), en la primera dorsal, el abdomen y en la aleta caudal.
     En la mayor parte de los casos, los Anelasma se encuentran formando parejas, posiblemente por motivos relacionados con la reproducción. Aunque son hermafroditas, siempre debe haber un macho que fecunde a una hembra (por cierto, como curiosidad, los percebes tienen el pene más largo en relación al tamaño de su cuerpo de todo el reino animal).

Es notable que en todos los casos registrados a nivel mundial los huéspedes son tiburones pertenecientes a la misma familia, la de los tollos o tiburones linterna, Etmopteridae (orden Squaliformes). Estas son las especies recogidas e investigadas por Yano & Musick en el citado trabajo.

• Tollo negro (Centroscyllium fabricii), al oeste de Groenlandia.
• Tolla de peines (Centroscyllium nigrum), en la parte del Pacífico del estrecho de Magallanes, Chile, cerca de la isla Desolación.
• Melgacho granuloso (Etmopterus granulosus), en Nueva Zelanda.
• Tollo raspa (Etmopterus princeps), en las islas Canarias.
• Melgacho de aletas orladas (Etmopterus schultzi), en el Golfo de México.
• Negrito (Etmopterus spinax), en el norte de España y las Islas Británicas.
• Melgacho pardo (Etmopterus unicolor), en Nueva Zelanda.

Esta especialización no es única del Anelasma. El Dermopthripius penneri, por ejemplo, un platelminto, solo parasita dos especies de tiburones: el jaquetón picudo (Carcharhinus brevipinna) y el jaquetón manchado (Carcharhinus limbatus).

Negrito (E. spinax) con doble pareja de Anelasma. La barra de escala representa 1 cm. Fuente: Rees et al. (2014), Current Biology.

¿Qué consecuencias tiene el Anelasma para sus víctimas? Pues bastante graves, puesto que afectan nada menos que a su reproducción, bien retardando, bien limitando de alguna forma el desarrollo de sus órganos reproductores (recordemos que estos tiburones de aguas profundas poseen ya de por si una bajísima tasa reproductiva). Lo que Yano & Musick descubrieron fue lo siguiente:
     -Las hembras maduras infectadas presentaban un número de óvulos maduros notablemente inferior al de individuos de su misma talla. Estos óvulos, de un color blanquecino a ligeramente amarillento, eran, además, bastante más pequeños que los de las hembras sanas, claramente amarillos.
     -Los testículos y pterigópodos de los machos maduros infectados estaban menos desarrollados que los de los individuos sanos de talla similar.

Ahora ya conocéis toda la historia (o casi toda). Ni Bob Esponja, ni Mortadelo y Filemón, ni película de serie B. Solo se me ocurren algunas analogías con la situación de una ciudadanía que quiere salir adelante pese a un puñado de parásitos que extienden sus tentáculos y... ... y mejor quedémonos con los tiburones.

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¹Véase David John Rees, Cristoph Noever, Jens Thorvald Hoeg, Anders Ommundsen & Henrik Glenner (2014). On the Origin of a Novel Parasitic-Feeding Mode within Suspension-Feeding Barnacles. Current Biology, vol 24, Issue 12, pp. 1429-1434. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2014.05.030
²No obstante, Yano & Musick (2000) recogen la idea de que su amplio rango geográfico y la distribución de sus huéspedes pueden apuntar al hecho de que el nombre A. squalicola englobe en realidad a varias especies.
³Kazunari Yano & John A. Musick (2000). The Effect of the Mesoparasitic Barnacle Anelasma on the Development of Reproductive Organs of Deep-Sea Squaloid Sharks, Centroscyllium and Etmopterus. Environmental Biology of Fishes, 59: 329-339.