Reproducción IV: Oviparismo

Cápsulas-huevo de pintarroja (Scyliorhinus canicula). Foto: Josep Mª Barres (barresfotonatura).

En el capítulo anterior de la serie nos quedamos en la fecundación. Los óvulos han sido fecundados internamente y se pone en marcha la gestación, la formación y desarrollo de una nueva vida hasta su nacimiento. Y añadíamos que los tiburones no siguen una misma estrategia, sino que pueden adoptar cualquiera de estas tres: oviparismo, viviparismo aplacentario (también conocida como ovoviviparismo) y viviparismo placentario, según la clasificación más sencilla y extendida.
Hoy vamos a ocuparnos de la primera, que es la más primitiva. La siguen aproximadamente el 40% de todas las especies conocidas: todos los Heterodontiformes; todos o casi todos los miembros de las familias Parascylliidae, Hemiscylliidae y Stegostomatidae (orden Orectolobiformes); y muchas especies de las familias Pentanchidae y Scyliorhinidae (orden Carcharhiniformes). Entre las especies claramente ovíparas de nuestras aguas, están los dos esciliorhínidos, la pintarroja (Scyliorhinus canicula) y el alitán (Scyliorhinus stellaris), y varios pentánchidos, el olayo (Galeus melastomus), y el olayo atlántico (Galeus atlanticus), a quienes posiblemente se puedan sumar, a medida que vayamos conociendo más datos sobre su biología, el olayo de Islandia (Galeus murinus) y los tres Apristurus recientemente registrados en el Banco de Galicia: el Apristurus aphyodes o pejegato fantasma blanco, el pejegato narizón (Apristurus melanoasper) y el Apristurus profundorum o pejegato abisal. Estaremos atentos.

Huevos de suño (Heterodontus sp.).

En los tiburones ovíparos el huevo fecundado se envuelve en una cápsula córnea segregada por la glándula nidamentaria, desciende por el oviducto y atraviesa el útero para ser expulsado al exterior. Normalmente el tiburón fija estas cápsulas-huevo a algún elemento del fondo como algas, rocas o gorgonias mediante unos filamentos situados en el extremo de la cápsula denominados zarcillos. Aunque existen otros métodos. Por ejemplo, especies como los suños (fam. Heterodontidae), ausentes de nuestras aguas, fabrican unas características cápsulas en forma de tornillo que encajan entre las oquedades de las rocas. Cada familia tiene su propio diseño de huevo y estrategia de puesta. Tampoco en esto parecen ponerse de acuerdo.

La puesta puede realizarse poco después de la fecundación, normalmente por parejas (un huevo por cada oviducto), en intervalos diarios o semanales. Y también puede ocurrir que la hembra retenga los huevos en su interior durante unos cuantos meses para mantenerlos a salvo de los depredadores, de tal manera que la eclosión se produce al cabo de pocas semanas después de la deposición.

Pintarroja (Scyliorhinus canicula). Foto tomada de www.ispot.com.uk.

Para su desarrollo el embrión solo dispone de una única reserva de alimento, el vitelo, que irá consumiendo durante el tiempo que dure su desarrollo, que en general no llega a los 12 meses. Por otro lado, la cápsula no es totalmente estanca, sino que permite el paso de agua y sales minerales.

Cápsulas-huevo recién puestas, todavía transparentes, donde podemos ver el saco que contiene el vitelo.

Embrión de un mes de colayo inflado (Cephaloscyllium ventrosium) dentro de su cápsula-huevo (foto de Alex Kerstitch).

Detalle de un embrión de pintarroja (Scyliorhinus canicula) en el que se aprecia el cordón que le une al saco de vitelo y los típicos filamentos branquiales externos de las primeras etapas de desarrollo (foto: Xurxo Gago).

El embrión crece al tiempo que mengua la reserva de vitelo (foto: Sander van der Wel).

Foto de Andres Salesjo.

Una vez agotado el saco vitelino, llega el momento del nacimiento, de la eclosión. La glándula del nacimiento, situada en la cabeza del embrión, reblandece las paredes córneas de la cápsula para que éste pueda abrirlas con más facilidad mediantes sus sacudidas, ayudándose, al mismo tiempo, al menos en algunas especies como el colayo inflado, de fuertes dentículos dérmicos dispuestos en un par de filas situadas a lo largo de su dorso.

Esta cría de pintarroja de 9 cm logró salir de su cápsula gracias a la ayuda de una bióloga del Blue Reef Aquarium de Porstmouth que tuvo que practicar un corte (foto tomada de heart.com).

Como en el resto de especies, el recién nacido es una copia en miniatura de sus padres, quienes no estarán a su lado para guiarlo y protegerlo. A partir de ahora deberá apañárselas por sí mismo: crecer, alimentarse y procurar no servir de alimento.

Las cápsulas-huevo vacías o depredadas llegan arrastradas por la marea hasta nuestras playas. Son los llamados "bolsos de sirena":

En la praia do Dique, Porto do Son.

Algunas piezas de mi colección.

Una nota final: esto de aquí abajo es un huevo de raya, no exactamente de tiburón, como muchos piensan. Para que no os confundáis.

[Para conocer los otros dos modos reproductivos básicos de los tiburones, véase Viviparismo aplacentario y Viviparismo placentario.]

Pintarroja (Scyliorhinus canicula)

Foto de Jacobo Alonso tomada en los fondos de la isla de Rúa, ría de Arousa.

Pintarroja

Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758)

(es. Pintarroja, lija; gal. Melgacho, ghaxapo, patarruxo, patarroxa, can do mar, canexa, casacú, rañorte, vella; in. Small-spotted catshark, lesser spotted dogfish; port. Pata-roxa, caneja.)

ORDEN: Carcharhiniformes
FAMILIA: Scyliorhinidae


Con la pintarroja ocurre como con los gorriones. Estamos tan acostumbrados a verlas, su aspecto nos resulta tan familiar y cercano, que hemos perdido la capacidad de apreciar su belleza. La cercanía borra toda perspectiva.
     Si por un momento fuésemos capaces de ponernos en la piel de un turista neozelandés (pongamos por caso), tan aficionado a los tiburones como nosotros, que de repente se encontrase con una, bien buceando, bien de visita en una lonja, no tardaríamos en apreciar detalles como la discreta belleza de su librea, o el delicado diseño de su cuerpo. Y aprenderíamos, en definitiva, a valorar a la pintarroja como se merece, como otro de nuestros magníficos tiburones, y no como mero protagonista de un guiso o de una sabrosa caldeirada (por cierto, y dicho sea de paso, recordad que los tiburones son potentes bioacumuladores de metales pesados y otras porquerías que llevamos lustros vertiendo insistentemente al mar; un estudio de hace unos años aludía a las altas concentraciones de cobre y cinc en pintarrojas capturadas entre los 80 y 120 m en el área de Barcelona¹, con eso os digo todo).
     La pintarroja es el tiburón más abundante y común de nuestro litoral, dentro y fuera del agua: en todas las lonjas que visitemos encontraremos pintarrojas. Es también una especie típica de los acuarios, ya que aparentemente se adapta muy bien a las condiciones de cautividad, en donde se reproduce con relativa facilidad.
     Tal vez debido a esta cercanía no es poca la gente que se sorprende cuando les cuentas que la pintarroja es un tiburón: "¡Cómo! ¿Eso es un tiburón??" Curioso, a que si. Pues razón de más para dedicarle todo un capítulo.

Foto: Toño Maño.

Descripción: El cuerpo de la pintarroja es alargado y esbelto. Tiene 5 pares de hendiduras branquiales laterales, las dos últimas sobre el origen de las aletas pectorales. La cabeza es ancha y deprimida; el morro, corto y redondeado. Los ojos son grandes y ovalados, con amplias carenas suboculares; presentan una membrana nictitante inferior muy rudimentaria, como todos los esciliorrínidos. Justo detrás de los ojos se abren los espiráculos, que son también grandes. Las solapas nasales están bien desarrolladas, hasta cubrir, unidas, el borde anterior de la boca, como se muestra en la imagen; se trata de un rasgo que nos va a servir para diferenciar la pintarroja de una especie que se le parece bastante, el alitán (Scyliorhinus stellaris).

Foto: Toño Maño.

Las dos aletas dorsales están en posición retrasada. La primera, claramente mayor que la segunda, se origina por detrás de la axila de las aletas pelvianas. Las pectorales son anchas y de forma trapezoidal; las pelvianas, largas y no muy altas (en los machos, están totalmente soldadas por su margen interno). La aleta anal es grande; la longitud de su base es menor que la longitud interdorsal —la distancia entre las dos dorsales—. La caudal es larga y abatida, con el lóbulo terminal bien diferenciado y el inferior poco o nada desarrollado.
     En cuanto a su librea, la superficie dorsal es de color arena a terroso con numerosas manchas oscuras y claras bastante pequeñas. En los animales vivos, el color de fondo puede adoptar tonos rojizos a amarillentos. La superficie ventral es lisa y blanquecina.

Foto de Andy Murch.

Talla: En el Atlántico y Mar del Norte puede alcanzar los 100 cm, si bien por lo general no suele sobrepasar los 70 cm. En el Mediterráneo la longitud total máxima observada ha sido de 63,5 cm.
Los machos maduran en torno a los 40 cm y las hembras hacia los 45 cm. En el Mediterráneo, los machos a los 39 cm y las hembras a los 44 cm. Algunos autores redondean señalando 43-45 cm para los machos y 41-51 cm las hembras.
Las crías de pintarroja miden al nacer entre 9-10 cm.

Pintarroja albina capturada en el Mar del Norte y depositada en el tanque de un acuario en Texel, Holanda. Fuente: https://www.nhnieuws.nl.

Dentición: Numerosos dientes muy pequeños y similares en ambas mandíbulas, distribuidos en varias filas funcionales. Son de base ancha con una cúspide triangular larga y afilada que puede ir acompañada de pequeñas cuspidillas secundarias a cada lado. Los primeros dientes centrales son pequeños, y en la mandíbula superior están separados por un pequeño diastema.

Foto de Jacobo Alonso (iDiving).

Reproducción: La pintarroja es ovípara. Los óvulos fecundados se envuelven en una cubierta protectora y se depositan en el lecho marino, normalmente sujetos mediante los zarcillos a algún alga o roca. La puesta es de dos cápsulas-huevo —una por oviducto— con una periodicidad diaria o semanal, y tiene lugar durante todo el año, especialmente de noviembre a julio. Suele realizarse sobre sustratos de algas en fondos de poco calado. Estas cápsulas o "bolsos de sirena" miden entre 4 y 7 cm de largo por 2-3 cm de ancho y 1 cm de grosor.

Cápsula-huevo de pintarroja (Foto: Toño Maño).

La tasa reproductiva de la pintarroja es elevada. Una hembra puede poner entre 20 y 25 huevos cada año, según Compagno (1984), o 96 y 115, según Moreno (1995).
La eclosión se produce al cabo de entre 5 y 11 meses dependiendo de la temperatura del agua, si bien por lo general entre 8 y 9.
Puede haber segregación sexual en los adultos. Cuando llega el momento, las hembras son las primeras en llegar a las zonas de cría, en invierno, y los machos poco después, en primavera. Y hacia finales del verano los adultos se retiran discretamente hacia aguas más profundas para el apareamiento². Un reciente trabajo ha descubierto la existencia de dimorfismo sexual en las ampollas de Lorenzini de las pintarrojas: las de los machos son más largas y están dotadas de un mayor número de células sensoriales dispuestas sobre una superficie también mayor, lo cual podría servir para aumentar su capacidad para detectar a las hembras³.
     La esperanza de vida estimada para la pintarroja es de unos 10 años.

Dieta: Muy diversa. A base de pequeños invertebrados del fondo: crustáceos, gasterópodos, cefalópodos, gusanos poliquetos, etc. También pequeños peces.

Hábitat y distribución: Tiburón demersal, habitante de la plataforma y talud continental superior, con preferencia por los fondos de arena, coral, algas, gravas y fango de aguas templadas. A veces aparece en aguas intermedias. Suelen encontrarse camuflados entre las algas, desde las proximidades de la orilla hasta los 200 m e incluso hasta los 400 m. En la parte oriental del mar Jónico se han llegado a capturar a 780 m.
     Sus hábitos son nocturnos. Durante el día permanece reposando sobre el fondo y al anochecer recupera su actividad.

Fuente: FishBase.

Se encuentra en el Atlántico nororiental, desde Noruega e Islas Británicas hasta Costa de Marfil, pasando por las Azores y las Canarias. También presente en el Mediterráneo.

Pesca y conservación: La pintarroja es un tiburón de evidente interés comercial. Localmente se consume en grandes cantidades ya que su carne es muy apreciada. También se utiliza para pienso y se aprovecha su aceite. Sin embargo, según las zonas, un gran porcentaje de las capturas de pintarroja son descartadas, es decir: los animales se devuelven al mar, normalmente ya sin vida.
Se pesca con diversas artes: palangre, trasmallos, nasas, redes de arrastre. Suele venderse ya despellejada, y no siempre con su verdadero nombre⁴.

La elevada tasa reproductiva de la especie hace que, de momento, sea capaz de resistir la gran presión pesquera a la que se ve sometida. Sus poblaciones parecen mantenerse estables. Es el tiburón más abundante de todo el litoral europeo.
     Figura en la Lista roja de la IUCN con el estatus de Preocupación menor.


⏩ ¿Cómo diferenciar una pintarroja de un alitán? Aquí:
Diferenciando el alitán de la pintarroja.

⏩ Si queréis saber cuál es la capacidad cognitiva de la pintarroja, mirad este artículo: La capacidad cognitiva de los tiburones.

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¹C. Crespo, E. Soriano, C. Sampera, J. Balasch (1981). "Zinc and copper distribution in excretory organs of the dogfish Scyliorhinus canicula and chloride cell response following treatment with zinc sulphate". Marine Biology, vol. 65 (2), pp. 117-123. Allá cada uno.
²Sobre el apareamiento de las pintarrojas, Fernández de la Cigoña (2007) refierere lo siguiente: "Unha parella foi vista apareándose no esteiro do río Miño no verán de 2001".
³Crooks, Neil & Colin P. Waring (2013). "A study into the sexual dimorphisms of the Ampullae of Lorenzini in the lesser-spotted catshark, Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758)". Environmental Biology of Fishes, vol. 96, issue 5, pp. 585-590.
Véase también Reproducción II: Cortejo y apareamiento.
⁴Véase El tiburón que nos comemos sin querer.

Reproducción III: La anatomía reproductiva

Hembra grávida de mielga (Squalus acanthias). Foto de Fredrik Myhre.

En el post anterior de esta serie dedicada a la reproducción hablamos del cortejo y el apareamiento de los tiburones. Hoy vamos a explicar qué es lo que ocurre a nivel interno. Para lo cual debemos tocar cuestiones anatómicas, aunque sea de forma somera.

En los tiburones el dimorfismo sexual es evidente. Los machos se distinguen fácilmente de las hembras por el par de órganos copuladores situados en la zona pelviana: los pterigópodos o penes, unas estructuras tubulares formadas mediante la modificación de los bordes internos de las aletas pélvicas¹. Son los penes más antiguos de todos los vertebrados.

Pterigópodos de un cailón macho adulto (Lamna nasus). Foto Toño Maño.

En cambio, las aletas pélvicas de las hembras son, digamos, "normales" (faltaría más):

Detalle pélvicas de una hembra adulta de cailón (Lamna nasus). Foto: Toño Maño.

Los pterigópodos contienen tejido eréctil capaz de agrandarse y endurecerse por la acumulación de sangre; en los individuos adultos los cartílagos de su estructura interna pueden estar calcificados (de hecho, su consistencia y, por supuesto, el tamaño son elementos que se tienen en cuenta para determinar el grado de madurez sexual del macho², si bien esto no siempre funciona de forma matemática para todas las especies, por eso el método más fiable es el análisis hormonal de una muestra de sangre).
Normalmente los pterigópodos están orientados hacia la cola. En el momento de la cópula uno de ellos gira hacia adelante mediante la acción de unos músculos conectados a las aletas pélvicas para introducirse en la cloaca de la hembra. Uno o los dos a la vez.

Adaptado de Parker & Parker (3).

1. El aparato reproductor masculino. Los testículos de los tiburones adultos son cilíndricos y alargados, y se encuentran en la parte anterior de la cavidad corporal (en los inmaduros son apenas una masa blanquecina poco definida). Se encargan de la producción no sólo de espermatozoides, sino también de las hormonas que se ocupan del control de diversos procesos corporales (entre ellos el desarrollo de los pterigópodos) así como del ciclo reproductor de cada individuo.
Los espermatozoides se trasladan hacia el epidídimo a través de los conductos eferentes, y de ahí pasan a los conductos deferentes o conductos de Wolf, donde se almacenan y, en muchos casos, se "empaquetan", mediante una sustancia gelatinosa, en unas masas redondeadas denominadas espermatóforos, cuya función posiblemente es la de protegerlos y evitar pérdidas durante la cópula.
En su tramo final, los conductos deferentes se ensanchan formando una vesícula seminal, la cual, a su vez, termina en un saco espermático.
Los dos sacos espermáticos se unen finalmente dando lugar a la papila urogenital, que se abre a la cloaca.
Los canales o surcos de los pterigópodos están conectados con los sifones, dos sacos planos de paredes musculares ubicados bajo la piel de las aletas pelvianas. Ambos están comunicados con el exterior, de tal modo que cuando el pterigópodo gira hacia adelante se llenan de agua de mar, como si se accionase la palanca de una bomba. Se cree que también pueden segregar algún tipo de sustancia lubricante.
Llegado el momento de la eyaculación, los espermatóforos descienden hacia la cloaca y los sifones se contraen produciendo un chorro de agua que los arrastra a través del canal de los pterigópodos hacia el interior del sistema genital de la hembra.

2. El aparato reproductor femenino es menos espectacular que el de los machos (en el sentido de que se ve menos), pero resulta infinitamente más interesante.

Adaptado de Parker & Parker³.

Los dos ovarios están situados a cada lado del esófago. Al igual que los testículos en los machos, forman parte del sistema hormonal del individuo al producir hormonas que controlan diferentes aspectos de su ciclo y comportamiento reproductor así como del propio desarrollo corporal (las hembras, por ejemplo, suelen ser más grandes que los machos y tienen la piel más gruesa para evitar heridas serias durante el apareamiento). En las hembras inmaduras son pequeños y lisos, mientras que en las adultas son largos y granulados. En algunas especies los dos son funcionales, en otras sólo uno, generalmente el derecho.
En determinado momento del ciclo reproductor, los óvulos producidos por los ovarios se recogen en el ostium, del que parten dos oviductos. Cada uno de ellos se ensancha inmediatamente dando lugar a la glándula nidamentaria, que es donde se forman las cubiertas protectoras de los huevos y donde suele producirse la fecundación, aunque ésta también puede tener lugar en otras zonas del oviducto.
La fecundación no siempre se produce inmediatamente después del apareamiento. En al menos algunas especies puede retrasarse meses e incluso más de un año (45 meses es el récord hasta ahora⁴). De modo que durante todo este tiempo los espermatozoides son cuidadosamente almacenados en la glándula nidamentaria hasta que la hembra está preparada. Se sabe, por ejemplo, que las tintoreras (Prionace glauca) que se aparean en el Atlántico occidental pueden guardar los espermatozoides hasta que alcanzan la madurez durante la travesía hacia este lado del océano.
Cada oviducto se ensancha para dar lugar a un útero. Y los dos úteros se unen en la cavidad de la vagina, que se abre a la cloaca.

Detalle pélvicas y cloaca de una tintorera (Prionace glauca). Foto: Toño Maño.

3. Partenogénesis. Con este nombre se designa una forma de reproducción en la que no existe intervención del macho, no hay fecundación de ningún tipo: el óvulo sin fecundar comienza su segmentación para dar lugar a un embrión genéticamente similar a su madre. Recientemente [actualizamos a 10-V-2016] se ha observado que de 9 crías partenogénicas de una pintarroja colilarga de manchas blancas (Chiloscyllium plagiosum) una poseía pterigópodos, era un macho. Este estudio documenta por primera vez en un vertebrado la existencia de partenogénesis de segunda generación: una hembra partenogénica es capaz de reproducirse asexualmente produciendo fetos viables.⁵
La existencia de partenogénesis en los tiburones es un hecho que se conoce desde hace pocos años. Se sabía de su existencia en crustáceos, insectos, anfibios y reptiles... En 2001 en un acuario de Nebraska, una hembra de lanetón (Sphyrna tiburo) sorprendió a los científicos al dar a luz a una cría sin haber tenido contacto con ningún macho al menos durante los tres años anteriores, lo cual alejaba, si es que no anulaba por completo, la posibilidad de que hubiese espermatozoides almacenados en su glándula nidamentaria. Los análisis genéticos del recién nacido demostraron la ausencia de ADN alguno procedente de ningún macho⁶.
Se ha especulado mucho sobre los elementos que desencadenan este proceso (factores ambientales, escasez o ausencia de machos debido a la sobrepesca, etc.), pero en lo que todos coinciden es en señalar que, aun siendo un mal menor si no hay machos disponibles, la uniformidad genética que este proceso trae consigo pone en peligro la supervivencia de la especie.

4. Las estrategias reproductivas de los tiburones. Una vez producida la fecundación se inicia el periodo de gestación, que puede durar unos meses o unos años (no nos cansamos de repetir que uno de los dramas de los tiburones es que su ritmo reproductivo es muy lento).
Llegado a este punto, los tiburones han desarrollado tres estrategias reproductivas para traer al mundo a sus retoños: oviparismo, viviparismo aplacentario (u ovoviviparismo) y viviparismo placentario.

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¹Tres imágenes en las que podéis apreciar la estructura interna de un pterigópodo. La primera, la de peor calidad, fue tomada en el University Museum of Zoology de Cambridge (Reino Unido). Las dos siguientes, mucho mejores, son de Gonzalo Mucientes.

Foto: Toño Maño

Foto: Gonzalo Mucientes

Foto: Gonzalo Mucientes

²Así, por ejemplo, los pterigópodos de un inmaduro en fase juvenil son pequeños y blandos, no llegan hasta el borde posterior de las aletas pelvianas y no se aprecia su estructura interna. En los subadultos sí llegan hasta el borde posterior de las pelvianas y puede apreciarse su estructura interna, si bien siguen siendo blandos y no apenas hay calcificación de los cartílagos. En los adultos, son duros y rígidos, y sobrepasan con creces el borde posterior de las aletas pelvianas.
En las hembras la cosa es obviamente más complicada: hay que tomar una muestra de sangre o analizar sus órganos internos
³Parker, Steve and Jane. The Encyclopedia of Sharks. Willowdale, Ontario: Firefly Books, 1999, pp. 167, 168.
⁴[ACTUALIZACIÓN A 9-I-2015] Este dato, que acabamos de conocer, corresponde a una pintarroja colilarga de bambú (Chiloscyllium punctatum) del Steinhart Aquarium, que puso huevos fértiles sin haber tenido contacto con ningún macho al menos durante 45 meses. El análisis genético del tejido de la cría descartó por completo la posibilidad de la partenogénesis. Véase M. a. Bernal, N. L. Sinai, C. Rocha, M. R. Gaither, F. Dunder, L. A. Roch (2014). "Long-term sperm storage in the brownbanded bamboo shark Chiloscyllium punctatum". Journal of Fish Biology, diciembre, DOI: 10.1111/jfb.12606.
⁵N. Straube, K. P. Lampert, M. F. Geiger, J. D. Weiss & J. K. Kirchhauser (2016). "First record of second-generation facultative parthenogenesis in a vertebrate species, the whitespotted bamboo shark Chiloscyllium plagiosum". Journal of Fish Biology, vol. 88, 2, 668-675, doi:10.1111/jfb.12862.
⁶Ver noticia en BBC News.
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La capacidad cognitiva de los tiburones

Pintarroja (Scyliorhinus canicula). Foto de Jean-Claude Samoyeau.

Hay cosas que son sumamente difíciles de cambiar. Ideas preconcebidas, lugares comunes que debido a una serie de desafortunadas circunstancias han quedado sólidamente instalados en el corazón de nuestro imaginario colectivo sin ninguna posibilidad de eliminarlas a corto plazo. No se van ni con lejía. Una de ellas es la creencia de que los tiburones, a diferencia de los mamíferos, son animales primitivos y en cierto modo estúpidos cuyos poco desarrollados cerebros apenas les capacitan para detectar comida y buscar la forma de procrear montones de tiburoncitos. Y ello a pesar de los estudios científicos que se publican anualmente y de las decenas de reportajes que aparecen en revistas, páginas web, en los diferentes canales de televisión, etc. desmontando este mito. Y a pesar también de que el cerebro de muchos tiburones es comparable en tamaño al de no pocos mamíferos.

Uno de estos trabajos es el que hoy os presentamos, recientemente publicado en la revista Animal Cognition. Se trata de un estudio desarrollado por científicos de la Universidad de Cranfield y la Marine Biological Association —ambas del Reino Unido— sobre la capacidad cognitiva de la pintarroja (Scyliorhinus canicula)¹ cuyas conclusiones son sencillamente espectaculares. Sus autores han podido demostrar que la pintarroja no sólo es capaz de aprender con extraordinaria rapidez, sino que puede retener lo aprendido durante un periodo de hasta tres semanas. O sea, bastante más que un estudiante medio de la LOGSE.

Sabiendo que los tiburones poseen potentes electrorreceptores que les permiten
detectar los campos eléctricos generados por sus presas, los científicos diseñaron una serie de experimentos basados en el refuerzo positivo, es decir, premiar con

(Imagen tomada de phys.org)

alimento la respuesta correcta a un estímulo eléctrico. No tardaron en descubrir que en poco tiempo este refuerzo positivo conseguía alterar significativamente el comportamiento de las pintarrojas. Los tiburones que recibían su premio no sólo demostraron un mayor interés en el estímulo eléctrico que los no recompensados, sino que incluso supieron encontrar una forma de conseguir comida más rápidamente aprendiendo a localizar y a morder los electrodos correctos. Los experimentos se repitieron al cabo de tres semanas, pero esta vez sin el refuerzo positivo del alimento. Las pintarrojas mostraron ciertos signos de habituación, y poco a poco sus respuestas se fueron reduciendo hasta desaparecer por completo.

La conclusión es que los tiburones poseen una capacidad cognitiva nada desdeñable que les permite encontrar la estrategia más idónea según las circunstancias para localizar su alimento. Sus cerebros, además, son capaces de almacenar estos nuevos datos entre 12 horas y, al menos, 3 semanas. Dicho de otra manera, poseen la inteligencia necesaria para adaptar su comportamiento en función de las diferentes variables que puede presentar un entorno tan complejo y cambiante como el medio marino. Y estamos hablando de pintarrojas, tiburones de sangre fría. Pensad ahora en las especies cuyos cerebros están bañados por sangre caliente y son, por tanto, más eficientes a la hora de procesar información.

¿Seres primitivos? ¿Poca inteligencia?

=>Actualización a 9-IX-2014: Otro experimento de condicionamiento clásico (es decir, pavloviano, de estímulo-respuesta) sobre juveniles de Port Jackson (Heterodontus portusjacksoni) ha demostrado que este tiburón no solo es capaz de aprender con relativa rapidez (30 ensayos a lo largo de 15 días), sino que puede asociar dos elementos separados en el tiempo y retener lo aprendido hasta 40 días.
Y no me resisto a traducir las últimas líneas del trabajo²:

"Es interesante destacar que recientes pruebas morfológicas han demostrado que los elasmobranquios bénticos demersales constituyen el grupo con el cerebro más pequeño, el telencéfalo más reducido y el cerebelo más liso (Yopak, 2012). Teniendo en cuenta que los últimos descubrimientos sobre teleósteos demuestran que la capacidad cognitiva puede estar relacionada con el tamaño del cerebro (Kotrschal et al., 2013), nuestro estudio, sumado al de Kimber et al. (2013), pone de relieve que con toda probabilidad la capacidad cognitiva de los tiburones está subestimada."

=> Véase también La memoria del tiburón.

Tiburón de Port Jackson (Heterodontus portusjacksoni). Foto: Andy Murch (elasmodiver.com).

[El tema de la inteligencia de los tiburones lo tratamos en un post reciente en el que analizábamos un comportamiento bastante peculiar de los cailones juveniles que algunos calificaban como juego: El juego de los jóvenes cailones (Lamna nasus).]

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¹Joel A. Kimber, David W. Sims, Patricia H. Bellamy & Andrew B. Gill (2013). Elasmobranch cognitive ability: using electroreceptive foraging behaviour to demonstrate learning habituation and memory in a benthic shark. Animal Cognition, vol 17, Issue 1, pp. 55-65. Abstract, aquí.
²Tristan L. Guttridge, Culum Brown (2014). Learning and memory in the Port Jackson shark, Heterodontus portusjacksoni. Animal Cognition, 17(2), 415-25, doi 10.1007/s10071-013-0673-4

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Tintorera bate el récord de profundidad

Esta extraordinaria fotografía fue tomada en el cañón submarino de Portimao por (c) Stephan Kober 2012, Scubatour. Proyecto welikesharks.com.

Los tiburones nunca dejan de sorprendernos. Incluso las especies más en apariencia conocidas (por más que, hablando de tiburones, el adjetivo "conocidas" ya sabéis que tiene un alcance muy limitado) son capaces, en el momento menos pensado, de dejarnos con la boca abierta. Gracias a la tecnología empleada en los modernos trabajos de investigación, de vez en cuando los científicos logran entreabrir las puertas de su mundo para descubrir cosas sorprendentes. La tintorera (Prionace glauca) es un buen ejemplo. Sabíamos que era una especie eminentemente epipelágica, es decir, que suele encontrarse en la zona de luz comprendida entre los 0-350 m, o a mayor profundidad en zonas más cálidas. Sin embargo, diversos estudios de marcado están descubriendo que realiza incursiones relativamente frecuentes a cotas bastante superiores y, de vez en cuando, sencillamente espectaculares, como los tres casos que hoy comentamos.

El récord de profundidad de la tintorera estaba en poder de una hembra marcada aquí mismo, en el sur de Portugal, el 4 de junio de 2008¹, que llegó nada menos que hasta los 1160 m. Y cuando ya dábamos la cosa por segura (algunos tatareábamos el Grândola, Vila Morena agitando la banderola verde y roja), nos enteramos a través de un periódico digital² de que un tal Bodhi, un macho de 2,5 m marcado en Nueva Zelanda, había superado la marca en nada menos que 90 m, hasta los 1250 m (como somos gente educada, nos quitamos el sombrero, guardamos la banderola verdirroja, y nos apresuramos a buscar en Internet qué clase de himnos cantan los moradores de aquellas remotas islas del Pacífico Sur).

Isla Norte, Nueva Zelanda. Fuente: Wikipedia

     Bodhi es uno de los dos tiburones marcados con un transmisor de tipo PAT —que recoge no sólo la posición, sino la temperatura del agua y la profundidad— para un estudio puesto en marcha por un equipo de la Universidad de Auckland con el objetivo de conocer el uso del hábitat y los movimientos migratorios de las tintoreras de Nueva Zelanda. Tras recibir su transmisor a la altura de Castle Rock, en la península de Coromandel, al nordeste de la Isla Norte, Bodhi se dirigió hacia la bahía de Plenty, y de ahí se internó 100 km mar adentro hasta llegar, tres semanas después, a una zona donde la profundidad era de 2000 m. Justo sobre un gran volcán submarino. Tal vez el mejor lugar posible para batir un récord.

O tal vez no. Tal vez la zona central del Atlántico norte ofrezca lugares más sugerentes. Durante un estudio encaminado a determinar el grado vulnerabilidad de las tintoreras a la actividad de la flota palangrera del Atlántico NE, descubrimos que una de ellas había llegado nada menos que hasta los 1704 m. ¡Record absoluto! (con alivio abandonamos los himnos neozelandeses, porque es que además no hay dios que los entienda). El ejemplar en cuestión, bautizado como Shark 4, fue uno de los 16 marcados, también con un PAT, por un equipo internacional de científicos, con Nuno Queiroz y Gonzalo Mucientes, un gran amigo de este blog, a la cabeza. Récords aparte, el resultado de este trabajo es alarmante, pues demuestra como existe un nivel algo de solapamiento entre áreas de mayor actividad tanto de la flota como de los tiburones.

En azul oscuro, el viaje del Shark 4. Fuente: Querioz, Mucientes et al. 2014.

¿Qué razón impulsa a un tiburón pelágico a realizar desplazamientos verticales de tal calibre? Pues difícil saberlo con seguridad. Sin duda allí abajo hay algo que lo atrae, tal vez la comida (a las tintoreras les chiflan los calamares, y en ningún lugar los hay más ricos y abundantes que en las profundidades marinas), tal vez busquen refrescarse un ratito en las frías aguas del fondo.

Es posible que, mientras escribo esto, en algún otro lugar del planeta otra tintorera se haya atrevido con el récord. Estaremos pendientes.
     Con los tiburones nunca se sabe.

[Mi agradecimiento a la gente de We Like Sharks por su apoyo, pero sobre todo porque están haciendo un extraordinario trabajo con los tiburones en Portugal, estudiándolos, educando a los más pequeños e intentando concienciar a la gente en general sobre su importancia. Y por supuesto gracias también a Stephan Kober, el autor de la espectacular foto que encabeza este artículo.]

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¹Queiroz, Nuno, Nicolas E. Humphries, Leslie R. et al. (2012). "Spatial Dynamics and Expanded Vertical Niche of Blue Sharks in Oceanographic Fronts Reveal Habitat Targets for Conservation." PLoS ONE 7(2). El ejemplar, bautizado con un nombre tan soso como S10 (Shark 10), soltó su marca apenas 50 días después, el 25 de julio del 2008, habiendo recorrido una distancia mínima hacia el sur de 2721 km.

Recorrido de S10, la tintorera marcada en Portugal. Fuente: Queiroz, Humphries et al (2012).

²The New Zealand Herald, del 25 de abril de 2013. 
³Queiroz, Nuno, Gonzalo Mucientes, N. E. Humphries & David W. Sims (2014). "Oceanic habitat-use and activity patterns of large satellite-tracked blue sharks Prionace glauca in the North Atlantic: linking behaviour with fisheries". Ponencia para el The 5th Bio-logging Science Symposium.

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Quedan muy pocos tiburones blancos

¿Se nos está yendo?

Si las diversas estimaciones situaban la población mundial de tiburones blancos entre los 3000 y los 5000 individuos, un trabajo recién publicado (1) viene a demostrar que tal vez las cifras reales podrían ser sensiblemente inferiores... ¡hasta en un 50%!

El paper ofrece los resultados de un estudio de foto identificación de dorsales llevado a cabo en Gansbaai, Suráfrica —con toda probabilidad la zona de mayor concentración de tiburones blancos de todo el planeta—, entre enero del 2007 y diciembre del 2011. Durante estos casi cinco años se tomaron más de 20 000 fotografías que fueron analizadas y catalogadas mediante el programa DARWIN, con el que lograron identificar positivamente a 532 individuos. A continuación extrapolaron esos datos utilizando otro programa informático, el MARK, que arrojó la cifra de 908 ejemplares, en una horquilla de 808-1008 con un 95% de fiabilidad.

Esto supone la mitad de una reciente estimación no publicada, también para la misma zona, que hablaba de unos 2000. Evidentemente hacen falta más estudios que confirmen semejante hipótesis, pero la pregunta no puede ser otra que: ese aparente reajuste negativo del 50%, ¿es extrapolable al resto de las poblaciones mundiales?

Volviendo a la publicación, lo más preocupante de estas cifras es que son similares a una estimación realizada hace 16 años, lo cual viene a demostrar que la población de tiburón blanco no ha experimentado recuperación alguna aun después de que en 1991 se hubiese declarado especie protegida, esto es, una vez desaparecida, en teoría, la fuerte presión pesquera a la que se había visto sometida en los años 70 y 80.
Claro que en la costa de KZN sigue habiendo redes que continúan matando a muchos tiburones cada año; y claro también que en las vecinas aguas de Mozambique el Carcharodon carcharias no goza de protección alguna, forma parte de la barra libre de desaprensivos, asesinos y pobres muertos de hambre.

En conclusión, es urgente reforzar y ampliar las medidas de protección a nivel internacional. De lo contrario, en unos pocos años las poblaciones de este bello animal habrán cruzado el umbral de no retorno.


[Más información sobre la baja tasa reproductiva del tiburón blanco en el artículo Edad y tasa de crecimiento del tiburón blanco.]

>>Véase también 200 o 2000 tiburones blancos en California.
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(1) Alison V. Towner, Michelle A. Wcisel et al. (2013). "Gauging the Threat: The First Population Estimate for White Sharks in South Africa Using Photo Identification and Automated Software". PLoS ONE. 8(6): e66035. doi:10.1371/journal.pone.0066035.
Podéis bajároslo gratuitamente pinchando aquí, es de acceso abierto.
Igualmente, en este otro enlace encontraréis un buen resumen.

Reproducción II: Cortejo y apareamiento

Pintarrojas (Scyliorhinus canicula). Foto: Alan Hill.

De las más de 500 especies de tiburones descritas hasta hoy apenas se ha podido observar el cortejo y apareamiento de alrededor de una veintena, algunas en su entorno natural, otras en acuarios. Evidentemente esto nos obliga a generalizar. Con tan exigua base, el relato debe construirse incorporando hipótesis y observaciones de diversos patrones de comportamiento que con cierto grado de probabilidad podrían formar parte de algún ritual relacionado con la reproducción. Malcolm Francis, un científico neozelandés, tuvo la oportunidad de ver en la Isla Sur (Nueva Zelanda) como un tiburón blanco (Carcharodon carcharias) mordía a otro mientras nadaban; al cabo de un rato se quedaron inmóviles, uno debajo del otro; luego se giraron hasta colocarse vientre con vientre... y ya no pudo ver más (1). ¿Pudo tratarse de un cortejo? ¿De un ritual previo al apareamiento? Nadie podría afirmarlo con seguridad. 

1. Machos y hembras se reúnen. Muchos tiburones adultos viven en solitario o agrupados en cardúmenes con segregación sexual, es decir, los machos van por un lado y las hembras por otro. Por eso la época de reproducción suele iniciarse con un viaje, una migración hacia los lugares más adecuados para el ansiado encuentro: las zonas de apareamiento o mating grounds. La frecuencia de estos viajes parece depender del sexo y del ciclo reproductivo de cada especie, si es anual, bianual.

Los diversos estudios de marcado emprendidos durante los últimos años están sacando a la luz datos verdaderamente interesantes, como por ejemplo la regularidad de estas migraciones y la fidelidad hacia un mismo lugar. Un trabajo de Pratt y Carrier (2) llevado a cabo en las Dry Tortugas (Florida) comprobó que las hembras de gata nodriza (Ginglymostoma cirratum), de ciclo bianual, acudían cada dos años a la zona, mientras que los machos lo hacían todos los años. También descubrieron que la poliandria (una hembra puede aparearse con varios machos) y la poliginia (viceversa, un macho con varias hembras) son prácticas habituales —los análisis genéticos han corroborado que una madre puede dar a luz crías de distintos padres—.
Una vez llegados al lugar de encuentro, parece que los machos de al menos algunas especies se dedican a comer hasta hartarse. Todo el ceremonial del cortejo y, muy particularmente, del apareamiento, son extraordinariamente exigentes a nivel físico y requieren un enorme gasto de energía. Los protagonistas quedan exhaustos, sin apenas reservas energéticas en su hígado, y tardan varios días en recuperarse. Además, el instinto depredador queda anulado por motivos obvios: entre tanto juego de persecuciones y mordiscos es importante evitar caer en la tentación de confundir a tu pareja como una bandeja de sushi.
Un estudio reciente (3) acaba de descubrir que las ampollas de Lorenzini de los machos de pintarroja (Scyliorhinus canicula) son más largas y cuentan con un mayor número de células sensoriales dispuestas sobre una superficie también mayor. Esto podría servir para aumentar su capacidad para detectar a las hembras. Quién sabe si este dimorfismo sexual no está también presente en otras especies de tiburones.

2. El cortejo. Para el macho, el objetivo del cortejo es ganarse el favor de una

Peregrinos en Cape Cod.
Foto: Wayne Davis

hembra y obtener su consentimiento para la cópula. Sabe que sin su cooperación todo intento resultará infructuoso (las hembras de algunas especies llegan incluso a permanecer en aguas someras, firmemente aposentadas sobre la arena, hasta haber elegido a su candidato, porque de este modo las hordas de machos lo tendrán más difícil para voltearla y poner su cloaca a tiro de pterigópodo; saben que en aguas profundas su resistencia será fácilmente doblegada). Por su parte, para la hembra el objetivo del cortejo es seleccionar, de entre todo el amplio abanico de insistentes ofertas, el macho más fuerte, sano y hermosote, es decir, el que demuestra tener una carga genética de mayor calidad y digna, por tanto, de perpetuarse a través de la prole que ella va a engendrar. Pero veamos en qué consiste este cortejo, porque es cualquier cosa menos sutil, cariñoso y romántico, hasta el punto de que hay gente que cuestiona que a "eso" pueda llamársele así, "cortejo". En mi opinión no deberíamos observar la naturaleza desde una óptica tan antropocéntrica.

Sea como fuere, la ley de la segregación sexual ha quedado en suspenso, así como el instinto depredador. Llegado el momento, las hembras receptivas liberan a través de su cloaca una suerte de mensajes químicos —las feromonas— para hacer saber a los machos que están sexualmente dispuestas para cuando gusten. Seguramente esto explica por qué vemos en determinadas zonas a grupos de peregrinos (Cetorhinus maximus) nadando en formación detrás de una hembra, morro con cola, describiendo un círculo (4). Algo parecido ocurre con otras especies.
Ni que decir tiene que los machos captan enseguida el mensaje. Y lo que se desencadena a continuación es, en muchos de los casos conocidos, una auténtica locura que puede durar horas o incluso días. Se ha observado como decenas de machos de tiburón coralino (Carcharhinus perezi) o de tiburón coralino de puntas blancas (Triaenodon obesus) perseguían frenéticamente a una hembra, acosándola, acorralándola, mordisqueándola en las aletas, en la cabeza... empujándose unos a otros para ganar una posición ventajosa, hasta quedar un único candidato.

Un par de machos de Triaenodon obesus disputándose a una hembra. Los demás buscan también su hueco para hincar el diente y lo que puedan.

Es evidente que son las hembras quienes se llevan la peor parte. Los machos más enardecidos y encalabrinados les causan heridas en las aletas y el dorso que a veces son bastante profundas y dolorosas, si bien por lo general apenas tardan unas pocas semanas en curarse. Como medida de protección la piel de las hembras es más dura y gruesa que la de los machos, hasta el triple en algunas especies.
Se cree que estos "mordiscos amorosos" —así se llaman, aunque a algunos les parezca una ironía— aumentan la excitación de la hembra y terminan de convencerla sobre los méritos de sus pretendientes.

Mordiscos amorosos en el cuerpo de una tintorera (Prionace glauca). Foto: Gonzalo Mucientes.

3. El apareamiento. Sin duda la parte más difícil y complicada de todo el proceso. Recordemos que en los tiburones la fecundación es interna, lo que implica que el macho tiene que introducir uno de sus pterigópodos o penes a través de la cloaca de la hembra, previamente inmovilizada, para inyectar su esperma y fertilizar los óvulos almacenados en su oviducto. El problema es que todo ello ha de hacerse sin contar con un mínimo punto de apoyo, como un colchón o un prado de mullida hierba, y sobre todo ¡sin manos!
¿Cómo se consigue eso? Pues mordiendo. Así:

Jaquetones de puntas negras (Carcharhinus melanopterus).

Una vez aceptada su proposición, el macho afortunado sujeta a la hembra agarrando una de sus aletas pectorales con la boca (y los dientes) —en ocasiones, por la parte posterior de la cabeza— para luego pegarse firmemente a ella. Entonces uno de los pterigópodos se endereza y gira hacia delante.
En los tiburones pequeños como la pintarroja (Scyliorhinus canicula), de cuerpos más flexibles, el macho rodea con el suyo el cuerpo de la hembra hasta acertar con la conexión, como se muestra en la foto que encabeza este artículo.
En las especies más grandes y rígidas el macho hace girar a la hembra hasta que sus superficies ventrales quedan pegadas. Es entonces cuando se inicia la cópula. Normalmente sólo se utiliza un pterigópodo, si bien se conocen casos de una cópula con los dos a la vez, como el de una pareja de cazones (Galeorhinus galeus) capturada en aguas británicas en plena faena.

Para evitar una separación no deseada, una vez dentro, el extremo del pterigópodo se abre como un paraguas y con una especie de varillas de cartílago se ancla en las paredes de la cavidad de la hembra.

La cópula puede durar hasta 30 minutos. Durante este tiempo algunas especies continúan nadando lentamente, como los tiburones limón (Negaprion brevirostris); otras se van hundiendo cabeza abajo hasta chocar contra el fondo, a veces causándose heridas al rozar con las rocas o con el coral del fondo.

Tiburones coralinos de puntas blancas (Triaenodon obesus). Foto de Javier Garay realizada en Cocos.

La hembra muestra en todo momento una actitud pasiva mientras el macho la mantiene sujeta y se mueve rítmicamente hasta alcanzar el desenlace: los espermatóforos entran a presión en la cavidad reproductora de la hembra gracias a la acción de los sifones, dos sacos planos situados bajo la piel de las aletas pelvianas que actúan como una pera: cuando el pterigópodo gira se llenan de agua de mar, y en la eyaculación se contraen generando un chorro de agua que arrastra los espermatóforos hacia el exterior.

Cuando todo ha terminado, cada tiburón se va por su lado sin mayores problemas, y desde luego sin cariñitos, actitud que para muchos demuestra la inteligencia superior de estos animales. Ambos están exhaustos y se ve que han adelgazado. Ella se lleva un montón de heridas y arañazos, él lleva los pterigópodos hinchados y ensangrentados.

Así puede terminar una hembra tras el apareamiento.

En el próximo capítulo nos ocuparemos del aparato reproductor de los tiburones, explicaremos la función de sus componentes principales y trataremos con más detalle el tema de la fecundación.

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(1) A. Peter Klimley. The Secret Life of Sharks. New York: Simon & Schuster, 2003, pp. 197-198.
(2) Pratt, Harold L. Jr & Jeffrey C. Carrier. "A Review of Elasmobranch Reproductive Behavior with a Case Study on the Nurse Shark, Ginglymotoma cirratum". Environmental Biology of Fishes, February 2001, Vol. 60, Issue 1-3, pp. 157-188.
(3) Crooks, Neil & Colin P. Waring. "A study into the sexual dimorphisms of the Ampullae of Lorenzini in the lesser-spotted catshark, Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758)". Environmental Biology of Fishes, May 2013, Vol 96, Issue 5, pp. 585-590.
(4) Véase Peregrino (Cetorhinus maximus) - Segunda parte.